CC BY
181
УДК 592.384.2:591.2
ИНФЕКЦИОННЫЕ И ИНВАЗИОННЫЕ ЗАБОЛЕВАНИЯ И ИХ РАСПРОСТРАНЕННОСТЬ У ПРОМЫСЛОВЫХ КРАБОВ НА ШЕЛЬФЕ ЗАПАДНОЙ КАМЧАТКИ
Т. В. Рязанова, В. И. Харламенко*, Е. А. Устименко
И. о. ст. н с., ст. н с.Камчатский научно-исследовательский институт рыбного хозяйства и океанографии 683000 Петропавловск-Камчатский, Набережная, 18 Тел., факс: (4152) 41-27-01 E-mail: yashma_777@mail.ru
*Ст. н с., Институт биологии моря им. А.В. Жирмунского ДВО РАН 690041 Владивосток, Пальчевского, 17 E-mail: kharlvi@mail.ru
КАМЧАТКА, КРАБЫ, ИНФЕКЦИОННЫЕ ЗАБОЛЕВАНИЯ, ПАРАЗИТАРНЫЕ БОЛЕЗНИ, РАСПРОСТРАНЕННОСТЬ
В работе обобщены данные 2002-2010 гг. об инфекционных и инвазионных заболеваниях и их распространенности в популяциях 4 промысловых видов крабов шельфа Западной Камчатки: сем. Lithodidae — камчатский Paralithodes camtschaticus и синий P platypus, а также сем. Majidae — крабы-стригуны опилио Chionoecetes opilio и Бэрда C. bairdi. Результаты учетов, патологоанатомических, паразитологических, бактериологических, гистологических и гистохимических исследований показали, что из инфекционных заболеваний наибольшее значение имеют панцирная болезнь, некроз внутренних органов, а также, предположительно, герпес-вирусная инфекция. Из паразитов наиболее распространены микроспоридии и динофлагелляты Hematodinium sp. Инвазии ресничными инфузориями, амебами, корнеголовым раком B. callosus у крабов исследованных видов встречались редко.
INFECTION AND INVASION DISEASES AND THEIR PREVALENCE IN HARVESTED CRABS FROM WESTERN KAMCHATKA SHELF Т. V. Ryazanova, V. I. Kharlamenko*, Е. А. Ustimenko
Acting senior scientist, senior scientist,Kamchatka Research Institute of Fisheries and Oceanography 683000 Petropavlovsk-Kamchatsky, Naberesnaya? 18 Tel., fax: (4152) 41-27-01 E-mail: yashma_777@mail.ru
*Senior scientist, A. V. Zh irmunsky Institute of Marine Biology 690041 Vladivostok, Palchevskogo, 17 E-mail: kharlvi@mail.ru
KAMCHATKA, CRABS, INFECTION DISEASES, PARASITIC DISEASES, PREVALENCE
This paper provided data 2002-2010 years on research of infectious and parasitic diseases and their prevalence in populations of four harvested species of crabs from Western Kamchatka shelf: the lithodid crabs Paralithodes camtschaticus and P platypus and majid crabs Chionoecetes opilio and C. bairdi. According to the results of visual registrations in the catches, pathologoanatomic, parasitological, bacteriological, histological and histochemical studies the shell disease, necrosis of internal organs, and viral infections were the most important among infectious diseases. Microsporidia and dinoflagellates Hematodinium sp. were most common among parasitic pathogens. The effect caused by ciliate, amoeba, rhizocephalan B. callosus was insignificant.
Одними из важнейших показателей состояния про- 1983; Wang, Gu, 2002), хламидиями (Sparks et al.,
мысловых популяций являются состав и распро- 1985), простейшими (Couch, Fournie, 1983; Meyers,
страненность различных патогенных организмов 1990; Sindermann, 1990). Некоторые паразиты,
и вызываемых ими болезней. Прямой ущерб от например корнеголовый рак, приводят к массовой
заболеваний различной этиологии выражается в паразитической кастрации в популяциях ракооб-
смертности и/или порче товарного качества про- разных. Заболевания, способные влиять непос-
мысловых объектов, косвенный — включает в редственно на численность гидробионтов, имеют
себя снижение резистентности организма живот- особенное значение (Meyers et al., 1987; Wilhelm,
ных к заболеваниям, увеличение потерь от хищ- Mialhe, 1996). Так, уровень зараженности возбу-
ничества, задержку роста (Wilhelm, Mialhe, 1996; дителем «горькой болезни» Hematodinium sp. уже
Marty et al., 2003; Lafferty et al., 2004). Среди ра- используют как важный критерий в прогнозе воскообразных зарегистрированы эпизоотии с высо- становления численности истощенных промыс-
ким уровнем смертности, связанные с вирусами лом популяций крабов-стригунов в водах Аляски
(Johnson, 1983; Hill, 2002), риккетсиями (Johnson, (Pestal et al., 2003; Shareef et al., 2010).
Для оценки уровня зараженности популяции различными патогенными организмами имеют значение как характер их пространственного и сезонного распространения, так и частота встречаемости или превалентность. Последний показатель определяют как долю случаев в конкретный момент времени или промежуток времени (Власов, 2004; Ревич и др., 2004; Дудников, 2005).
Целью настоящей работы было обобщение данных 2002-2010 гг. о составе и распространенности патогенных агентов в популяциях 4 промысловых видов крабов шельфа Западной Камчатки: сем. Lithodidae, рода Paralithodes — камчатский P camtschaticus (Tilesius, 1815), синий P platypus (Brandt, 1850), а также сем. Majidae, рода Chionoecetes — крабы-стригуны опилио С. opilio (Fabricius, 1788) и Бэрда C. bairdi (Rathbun, 1932).
МАТЕРИАЛ И МЕТОДИКА
Исследования проводили на шельфе Западной Камчатки в ходе ловушечных съемок 2002 (с 25 августа по 25 сентября), 2004 (с 15 октября по 30 декабря), 2006 (с 25 августа по 15 декабря), 2010 годов (с 5 по 28 мая) на НИС «Аметист», а также траловой съемки 2007 г. (с 8 июля по 1 августа) на НИС «Профессор Кагановский». В 2002, 2004 и 2006 гг. исследования проводили в диапазоне широт от 54°15' с. ш. до 55°41' с. ш. и от 57°1' с. ш. до 58°51' с. ш., на глубинах от 55 до 322 м. В 2010 г. работы вели в северной части шельфа в диапазоне широт от 57°59' до 59°03' на глубинах от 112 до 424 м. Для отлова крабов применяли стандартные японские конические крабовые ловушки, используя в качестве приманки мороженую сельдь. Во время траловой съемки 2007 г. точки траления были расположены в диапазоне широт от 51°05' до 57°42' с. ш., на глубинах от 14 до 200 м. Каждое траление проводилось со скоростью 3 узла в течение 30 минут с использованием донного трала ДТ 27.1.
При сборе материала использовали биологический и клинический анализы; патологоанатомическое вскрытие; комплексные (бактериологические, паразитологические, гистологические, гистохимические) методы исследования (таблица 1).
Для получения данных о превалентности (частоте встречаемости, выраженной в процентах) и географическом распространении болезней в популяциях крабов одновременно с полным биологическим анализом уловов проводили осмотр и учет ракообразных с визуальными признаками различных заболеваний. В 2004 г. обследовали по 100 экз. крабов каждого вида, отобранных случайно на 20 станциях. В 2006 г ракообразных с внешними признаками заболеваний учитывали на 88, в 2010 г. — на 36 станциях. На каждой из них обследовали улов из 7-10 ловушек (не менее 200 крабов каждого вида или весь улов, если особей было меньше 200 экз.). Летом 2007 г. обследовали весь улов в 146 точках траления.
Расчет численности крабов с внешними признаками заболеваний в исследуемом районе и построение карт распределения проводили с использованием программы MapDesigner v. 2.1 (Столя-ренко, Иванов, 1988). По данным учетов по улову на ловушку или трал рассчитывали общую численность и долю особей с визуальными признаками заболеваний среди промысловых самцов, непромысловых самцов и самок каждого вида на исследованной площади. Используя полученные данные, определяли долю зараженных особей в популяции, т. е. превалентность заболеваний. Для заболеваний, не имеющих клинических признаков, этот показатель определяли как долю (%) больных особей в выборке.
От крабов с клиническими признаками патологии отбирали пробы для дальнейших комплексных исследований. Вскрытие животных и отбор проб производили сразу после вылова в лаборатории судна. Для бактериологических исследований пробы гемолимфы, внутренних органов и экзоскелета высевали на питательные среды: TSA (Tryptone Soya Agar) с добавлением 1,5% NaCL и TCBS (Thiosulfate-Citrate-Bile-Sucrose Agar; Vibrio Selective Agar). Посев, культивирование и определение таксономической принадлежности бактерий осуществляли по общепринятым методикам (Holt et al., 1994). Приготовленные методом отпечатков и фиксированные в метиловом спирте препараты
Таблица 1. Объем исследованного материала (экз.)
Методы исследований Вид краба
камчатский синий стригун опилио стригун Бэрда
Биологический и клинический анализ 14 265 17 706 4410 5887
Пато лого анато мические 1181 650 1474 1121
Бактерио ло гические, паразито ло гические, 236 218 152 279
гистологические Г истохимические 59 43 42 61
внутренних органов крабов окрашивали по Рома-новскому-Гимза. Отобранные для гистологического и гистохимического анализа образцы внутренних органов фиксировали в жидкости Дэвидсона (Bell, Lightner, 1988) на морской воде. Дальнейшую обработку гистологических проб и окрашивание препаратов гематоксилин-эозином по Мейеру, по Граму, Романовскому-Гимза, Циль-Нильсену проводили по общепринятым методикам (Austin, Austin, 1989; Bancroft et al., 1990).
РЕЗУЛЬТАТЫ И ОБСУЖДЕНИЕ
По наличию специфических клинических признаков заболеваний был проведен визуальный учет в уловах ракообразных с панцирной болезнью, зараженных микроспоридиями, паразитическими ди-нофлагеллятами Hematodinium sp. Первоначальный диагноз подтверждали патолого-анатомичес-кими, бактериологическими исследованиями и микроскопическими данными. Некроз внутренних органов, бактериальный сепсис, инфекцию герпес-подобными, которые специфических клинических признаков не имеют, регистрировали при патологоанатомическом вскрытии и затем подтверждали данными бактериологических и/или микроскопических исследований. Инвазию ресничными инфузориями Mesanophrys sp. и амебой Paramoeba perniciosa выявляли лишь при микроскопических исследованиях.
Инфекционные заболевания
По данным визуального учета, наиболее распространенным заболеванием у крабов всех исследованных видов была панцирная болезнь. Для данного заболевания характерны повреждения экзоскелета в виде пятен темно-коричневого и черного цвета с размягчением и, в тяжелых случаях, с разрушением и изъязвлениями покровов вплоть до подлежащих мягких тканей. По условной классификации, предложенной Г.П. Вяловой (Вялова, 1999), степень панцирной болезни относили к начальной (площадь поражения покровов менее 0,5 см2), средней (до 1 см2) или сильной (более 1 см2). Поражения с изъязвлениями экзоскелета вплоть до обнажения подлежащих тканей относили к сильной степени заболевания независимо от размеров его площади. Этиологическими агентами панцирной болезни у ракообразных чаще всего являются хи-тинолитические бактерии родов Vibrio, Aeromonas и Pseudomonas (Benhalima et al., 1998; Sindermann, 1990; Vogan et al., 2002). Представителей указанных родов бактерий выделяли из экзоскелета и гемолимфы крабов с визуальными признаками
болезни в течение всего периода исследований. Многолетние бактериологические исследования промысловых крабов шельфа Западной Камчатки показали, что выделенные от них бактерии родов Vibrio, Aeromonas и большинство Pseudomonas обладают высокой биологической активностью. У них выявлены хитинолитические, протеолитические и липолитические свойства, то есть способность расщеплять хитин, белки (желатин) и жиры (Пуга-ева и др., 2002). При гистологических исследованиях выявили инфильтрацию гемоцитов, образование пигментных включений и их инкапсуляцию в жабрах, пищеводе, желудке, гепатопанкреасе, антеннальных и тегументальных железах, сердце. Тяжесть гисто-патологических изменений тканей и органов крабов соответствовала степени панцирной болезни. Выявленные изменения были типичными для этого заболевания ракообразных (Vogan et al., 2001).
В 2004 г. визуальный учет заболеваний проводили только среди промысловых самцов всех видов крабов. Поскольку в этом году учет проводили лишь на 20 случайно выбранных станциях, пре-валентность панцирной болезни рассчитывали как долю больных животных в выборке. Для самок этот показатель с использованием MapDesigner v. 2.1 рассчитывали в тех случаях, когда позволяли размеры выборки. Так, в 2010 г. в северной части шельфа самок камчатского краба было выловлено всего 52 экземпляра. За весь период исследований был единственный случай (2006 г.), когда в одной из ловушек обнаружили 68 самок краба-стригуна опилио. Причем 63 экз. (92,6%) из них имели признаки панцирной болезни, в том числе 14 (20,5%) — сильную степень заболевания. Показатели превалентности панцирной болезни ракообразных у камчатского, синего и крабов-стригунов опилио и Бэрда в разные годы исследований представлены в таблице 2.
По полученным данным, панцирная болезнь чаще встречалась у крабов-стригунов, чем у кра-бов-литодид. В течение периода исследований, больше всего особей с признаками панцирной болезни (19,8% особей, из них 9,0% — с сильной степенью заболевания) отмечали среди крабов-стри-гунов опилио в осенне-зимний период 2006 г. Это не самые высокие показатели встречаемости болезни у крабов-стригунов. Так, вокруг о. Сахалин насчитывали до 30% крабов-стригунов опилио с клиническими признаками панцирной болезни (Вялова, 1999), а доля крабов Ch. tanneri в некоторых областях вдоль тихоокеанского побережья США достигала 76% (Baross et al., 1978, цит. по Brock, Lightner, 1990).
Наиболее высокие показатели превалентности панцирной болезни среди крабов литодид были отмечены у самцов камчатского краба осенью-зимой 2006 г. на участке шельфа в диапазоне широт 54°15'-55°41'. В целом эти показатели у камчатского и синего крабов в восточной части Охотского моря мало отличаются от таковых в других районах обитания этих видов, в частности в водах Аляски ^^егтапп, 1990).
По данным визуального учета, панцирная болезнь у промысловых крабов встречалась на всех участках западнокамчатского шельфа, где обитает тот или иной вид. В целом, превалентность заболевания, особенно его сильной степени, была выше осенью и зимой (2004 и 2006 гг.), чем летом и весной (2007 и 2010 гг.). Уменьшение доли особей с признаками панцирной болезни в уловах летом обусловлено тем, что большая часть животных с поврежденным панцирем успешно перелиняла. Таким образом, изменение превалентности панцирной болезни имеет сезонный характер и напрямую связано с линочным циклом ракообразных. У крабов на шельфе Западной Камчатки чаще встречались начальная и средняя стадии заболевания, что, в большинстве случаев, не опасно для животных. Патологические изменения органов у
крабов с сильной степенью заболевания, особенно в сочетании с бактериальной инфекцией внутренних органов, могут приводить к гибели животных. Кроме того, особи с серьезными дефектами внешних покровов выбраковываются при промысле.
Следствием панцирной болезни, а иногда других патологических состояний, может быть развитие системной бактериальной септицемии или виб-риоза. За весь период исследований мы обнаружили заболевание, которое диагностировали как виб-риоз, у одного самца краба-стригуна опилио и трех самцов камчатского краба. Состояние панциря первого соответствовало III межлиночной стадии, и на нем имелись небольшие повреждения, соответствующие начальной стадии панцирной болезни. Гемолимфа этого краба была непрозрачной, молочно-белого цвета и не свертывалась. Экзоскелет камчатских крабов соответствовал III поздней стадии межлиночного цикла. У этих особей выявили клинические и патологоанатомические признаки панцирной болезни сильной степени. При бактериальных исследованиях из гемолимфы крабов выделили бактерий Vibrio alginolyticus. Наличие грамотрицательных бактерий рода Vibrio в гемолимфе ракообразных является основным признаком вибриоза (Vogan et al., 1999, 2008). Масси-
Таблица 2. Доля крабов (%) с клиническими признаками панцирной болезни разной степени на шельфе Западной Камчатки в 2004-2010 гг.
Год Диапазон широт Степень панцирной болезни
самцы самки
начальная средняя сильная начальная средняя сильная
Камчатский краб
2004* 54°15'-55°41' 1,5 2,15 4,15 - - -
2006 54°15'-55°41' 2,8 0,4 6,2 2,2 2,3 -
57°15'-58°51' 3,1 0,6 4,7 0,8 0,3 1,5
2007 51°05'-57°42' 0,3 1,6 1,1 0,6 0,3 0,3
2010 57°59'-59°03' 2,1 1,8 0,9 1,9* 1,9* 0*
Синий краб
2004* 54°15'-55°41' 1,4 12 3,6 - - -
2006 57°15'-58°51' 2,5 2,8 2,8 2,1 2,3 0,8
2007 51°05'-57°42' 0,9 12 0,6 0,5 0,3 0,4
2010 57°15'-58°51' 1,5 0,8 0,5 1,4 0,8 0,9
Краб-стригун опилио
2004* 54°15'-55°41' 5,1 7,1 4,5 - - -
2006 54°15'-55°41' 4,0 7,9 2,8 - - -
57°15'-58°51' 9,2 1,6 9,0 - - -
2007 51°05'-57°42' 0,2 0,8 0,4 - - -
2010 57°59'-59°03' 2,2 2,5 12 - - -
Краб-стригун Бэрда
2004* 54°15'-55°41' 6,1 5,4 2,8 - - -
2006 54°15'-55°41' 4,0 3,4 2,8 12,4 10,3 5,8
57°15'-58°51' 5,0 7,2 2,3 - - -
2007 51°05'-57°42' 2,8 1,5 0,7 7,7 6,2 5,7
Примечание: * — данные рассчитаны как доля больных животных в выборке
рованная инфильтрация гемоцитами жабр и соединительной ткани была характерна для всех крабов этой группы. Подобные изменения ранее описаны у больных вибриозом голубых крабов, а также культивируемых креветок (Sindermann, 1990).
Вибриоз — заболевание с высокой смертностью и представляет серьезную проблему при культивировании или содержании в неволе ракообразных, отловленных в природе (Sindermann, 1990; Vogan et al., 2002, 2008; Shields, 2003). Сообщения о вспышках заболевания в природных популяциях редки. Так, его выявляли у 12% скального краба C. irroratus в английских водах (Newman, Feng, 1982). Имеется информация о вспышке заболевания у прибрежного краба C. maenas в североевропейских прибрежных водах (Spindler-Barth, 1976, цит. по Brock, Lightner, 1990). Считают, что вибри-оз чаще встречается у прибрежно-эстуарных видов, чем у крабов, обитающих в открытом океане и на больших глубинах (Sindermann, 1990). Кроме факторов среды (меньшая соленость, более высокая температура воды и др.), на устойчивость океанических видов крабов к заболеванию влияет тот факт, что антибактериальная активность их гемолимфы в несколько раз выше, чем у прибрежно-эстуарных (Noga et al., 1994).
Вибриоз не имеет специфических визуальных признаков. Как правило, внешние признаки ограничены летаргичностью и вялостью животных, что встречается и при других болезнях или патологических состояниях. Иногда выявляют визуальные изменения гемолимфы, которая становится молочно-белой из-за наличия в ней огромного количества бактерий (Sindermann, 1990). Мы обнаружили всего четыре экземпляра крабов, у которых диагностировали вибриоз. Можно предполагать, что его встречаемость у крабов на западнокамчатском шельфе низкая. С другой стороны, поскольку от начала заболевания до гибели животного проходит очень короткое время и больные крабы малоподвижны, они могут просто не попадать в ловушки. Если у видов, обитающих вблизи суши, вспышки заболеваний с высокой смертностью становятся очевидными, когда погибших животных в большом количестве выбрасывает на берег, то о том, что
происходит на больших глубинах, можно только предполагать.
Ежегодно среди крабов всех исследованных видов выявляли абсцессоподобный некроз внутренних органов, прежде всего гепатопанкреаса. Специфических клинических признаков заболевание не имеет. При патологоанатомическом исследовании крабов отмечали некроз трубочек гепато-панкреаса, которые выглядели как твердая, черная или коричневая проволока, окруженная белым веществом кремообразной консистенции. Зачастую отмечали также некроз отростков средней кишки и, иногда, семенников. При бактериальных исследованиях регистрировали бактериальный рост из посевов гепатопанкреаса всех и из гемолимфы большинства исследованных крабов с указанной патологией. В подавляющем большинстве случаев из посевов некротизированных трубочек гепатопанкреаса, отростков средней кишки, семенников, гноеподобной субстанции выделяли вибрионы V. alginolyticus и V. fluvialis. При гистологических исследованиях выявили некроз клеток эпителия трубочек гепатопанкреаса и их меланизацию. На основании результатов патологоанатомических и гистологических исследований с большой долей вероятности можно утверждать, что абсцессоподобный некроз заканчивается гибелью больных крабов, поскольку у них происходят тяжелые изменения внутренних органов и тканей. Наше предположение косвенно подтверждают случаи высокой смертности у культивируемых ракообразных с такой патологией (Lightner, Redman, 1985; Bower et al., 1994).
Поскольку заболевание не имеет специфических клинических признаков, превалентность рассчитывали как долю больных особей в выборке. Среди исследованных особей доля таких животных составила от 0 до 5,3% (таблица 3).
Ракообразных с данной патологией регистрировали на всей исследованной территории. Превалентность абсцессоподобного некроза внутренних органов среди крабов каждого вида несколько различалась как в зависимости от сезона года, так и от района исследований. У камчатского краба его чаще отмечали летом, чем в другие сезоны года.
Таблица 3. Доля крабов с некрозом внутренних органов в 2004-2010 гг.
Год Доля крабов (%) с некрозом внутренних органов / количество крабов, исследованных патологоанатомически
камчатский синий стригун-о пилио стригун Бэрда
2004 0,5 / 200 1 / 100 4,2 / 96 3 / 100
2006 1,7 / 291 0,7 / 271 4,2 / 359 5,3 / 187
2007 3,7 / 432 1 / 98 0 / 40 3,8 / 521
2010 1,9 / 53 3,5 / 197 0,5 / 374 0 / 2
Среди синих крабов особей с данной патологией чаще регистрировали в мае 2010 г., когда работы проводились в северной части шельфа, где находятся основные скопления крабов этого вида. Среди крабов-стригунов опилио доля больных особей была выше осенью-зимой 2004 и 2006 гг. Среди крабов-стригунов Бэрда она по сезонам различалась незначительно. В целом превалентность заболевания была выше среди крабов-стригунов, чем среди камчатских и синих крабов.
Заболевание вирусной природы было обнаружено у самцов синего краба в 2006 г. (Рязанова, Ели-сейкина, 2010а). Специфических клинических и патологоанатомических признаков заболевания выявлено не было. Зарегистрированная заметная вялость крабов и отсутствие защитной реакции на внешние раздражители встречается при многих инфекционных и инвазионных заболеваниях, а также при патологических состояниях, вызванных абиотическими факторами. Следует отметить, что у нескольких особей с данной патологией регистрировали нетипичное положение абдомена. У одного самца, выловленного в 2006 г., он свободно отгибался или свисал. У двух самцов, отловленных в 2010 г., размеры абдомена были больше, чем это бывает в норме, он выглядел «распухшим» и отстоял от тела. При вскрытии этих животных отмечали увеличенный объем соединительной ткани, выстилающей полость тела, и мелкие твердые включения черного цвета. У всех особей в ходе гистологического анализа были обнаружены различной степени тяжести изменения в тканях антен-нальной железы и пузыря, а также в соединитель-но-тканной составляющей внутренних органов. С использованием метода трансмиссионной электронной микроскопии в ядрах антеннальной железы, пузыря и эозинофильном мелкогранулярном веществе обнаружили вирусные частицы гексагональной формы (Рязанова, Елисейкина, 2010а). Полученные результаты позволяют предположить, что у синего краба, обитающего в Охотском море, обнаружено вирусное заболевание, описанное ранее
А. Спарксом и Ф. Морадо (Sparks, Morado, 1986а) у крабов этого вида, отловленных в восточной части Берингова моря. Согласно данным этих авторов, заболевание вызывает герпес-подобный вирус, и оно является смертельным для хозяина.
На шельфе Западной Камчатки мы выявили указанное заболевание лишь среди самцов синего краба промыслового размера, причем только в северной части шельфа. Встречаемость осенью-зимой 2006 и весной 2010 гг. составляла 1,4 и 3,8% соответственно. По данным американских иссле-
дователей, в Беринговом море инфекции подвержены также камчатские и равношипые крабы (Sparks, Morado, 1986а). Встречаемость герпесвирусной инфекции у синих крабов на шельфе Западной Камчатки в настоящее время невысока. Но это опасное заболевание заслуживает пристального внимания, поскольку американские исследователи считают его одной из предположительных причин снижения численности камчатского и синего крабов в во сточной части Тихого океана в 90-е годы (Sparks, Morado, 1986а).
Паразитарные инвазии. Визуальный учет крабов-литодид с клиническими признаками инвазии микроспоридиями, предположительно двух родов — Thelohania и Ameson, а также паразитическими динофлагеллятами Hematodinium sp., проводили в 2006, 2007 и 2010 гг. Клинические признаки заражения Thelohania sp. регистрировали только у самок и самцов непромыслового размера (с шириной карапакса от 75 до 112 мм). Признаки заражения этим паразитом можно обнаружить при осмотре мягких покровов абдомена и некальциниро-ванной мембраны, в месте его сочленения с головогрудью. Как правило, абдомен больных крабов заметно увеличен в размерах, и с его внутренней стороны сквозь покровы хорошо видны белые непрозрачные пятна. Полость тела вскрытых животных заполнена белыми сгустками, похожими на творог: Патологоанатомические признаки заболевания (белые творожистые сгустки) зарегистрировали также в полости тела одной самки краба-стригу-на Бэрда и одного самца краба-стригуна опилио промыслового размера. Микроскопические исследования показали, что у крабов, зараженных микроспоридиями рода Thelohania, паразитом была заселена соединительная ткань большинства внутренних органов и, на поздних стадиях заболевания, мускулатура абдомена (Рязанова, Елисейкина, 2010б).
При инвазии микроспоридиями, предположительно рода Ameson, через полупрозрачные покровы крабов в месте соединения абдомена с головогрудью и сочленениях конечностей просвечивают белые, непрозрачные мышцы. Мускулатура вскрытых животных плотная и белая, словно у вареного краба. При сильном заражении белые, «вареные» мышечные пучки перемежаются с твердыми пучками темно-коричневого цвета. Микроскопическими методами выявили споры паразита, которые всегда были одиночными, не объединенными в панспоробласты. Спорами постепенно замещается значительная часть мышечных волокон как скелетной, так и висцеральной мускулату-
ры. На некоторых участках наблюдали процесс инкапсуляции гемоцитами крупных фрагментов зараженных мышечных пучков и их меланизацию. При сильном заражении скопления спор отмечали в миокарде, соединительной ткани и эпителии лабиринта антеннальной железы, гепатопанкреасе (Рязанова, Елисейкина, 2010б).
Инвазия паразитическими динофлагеллятами Hematodinium sp. («горькая болезнь») в Охотском море была впервые выявлена у 6 экз. крабов-стри-гунов опилио в 2002 г. (Карманова, Рязанова, 2008). В 2006 г. в том же районе инвазию регистрировали у крабов-стригунов опилио и впервые обнаружили у двух видов крабов-литодид — камчатского и синего. В период проведения траловой съемки 2007 г. заболевание отмечали среди камчатских и синих крабов, а в 2010 г. — только синих (Ryazanova et al., 2010).
Следует отметить, что у зараженных камчатского и синего крабов мы не регистрировали никаких изменений в окраске панциря даже у сильно инфицированных особей, хотя изменение окраски экзоскелета считается одним из специфических признаков этой инвазии у других видов ракообразных (Stentiford, Shields, 2005). Единственным визуальным признаком заболевания была гемолимфа кремово-желтого цвета, просвечивающая сквозь прозрачную мембрану между абдоменом и головогрудью, а также в сочленениях конечностей. Такое изменение гемолимфы, как и очень горький, вяжущий вкус вареного мяса, типичны для этого заболевания (Stentiford, Shields, 2005).
При исследованиях отпечатков внутренних органов и гистологических препаратов всех зараженных ракообразных выявили клетки паразита, харак-
терного для Hematodinium sp. морфологического строения. Показатели превалентности микроспо-ридиозных инвазий и «горькой болезни» у камчатского и синего крабов представлены в таблице 4.
Превалентность инвазии микроспоридиями рода Thelohania была несколько выше среди синих крабов, чем камчатских. Низкие показатели встречаемости этого патогена среди синих крабов в 2007 г. объясняются, вероятно, тем, что в южной части шельфа крабы этого вида встречаются редко, особенно в летний период. Этим же можно объяснить и то, что во время траловой съемки не выявили особей с заражением микроспоридией рода Ameson. Из трех указанных патогенов этот паразит у крабов на шельфе Западной Камчатки встречался реже остальных. Хотя случаи заражения микроспоридиями рода Thelohania и «горькая болезнь» были обнаружены также у крабов-стригунов, определить, насколько они распространены, не представилось возможным из-за отсутствия внешних признаков заболеваний у этих видов крабов.
Особи с визуальными признаками заражения тремя указанными патогенами в большинстве случаев встречались среди самок и непромысловых самцов. За все время исследований зарегистрировали только 3 самца синего краба промыслового размера с визуальными признаками заражения Ameson sp. Эти патогены, по-видимому, в большей степени поражают самок и молодых самцов. Такая особенность микроспоридиозных инвазий наблюдается и у других ракообразных, например, у крабов Cancer magister (Childers et al., 1996) и Callinectes sapidus (Messick, 1998). Инвазию Hematodinium sp. также выявляют в большинстве
Таблица 4. Доля (%) крабов с клиническими признаками паразитарных инвазий на шельфе Западной Камчатки в 2006-2010 гг.
Год Диапазон широт Камчатский краб Синий краб
непромысло вые самцы самки непромысло вые самцы самки
Thelohania sp.
2006 57015'-5S051' 0,5 0,92 1,3 0,55
2007 5P05-57042' 0,2S 0 0,1 0
2010 57015'-5S051' 0 0 0,03 0,1
Ameson sp.
2006 57015'-5S051' 0,01 0 0,44 0
2007 51005-57042' 0 0 0 0
2010* 57015'-5S051' 0 0 0,1 0,06
Hematodinium sp.
2006 57015'-5S051' 1,23 0 0,52 0,26
2007 51005-57042' 0,46 0,2 0 1,2S
2010 57015'-5S051' 0 0 0,05 0,06
Примечание: * — превалентность инвазии микроспоридией Ameson sp. среди самцов синих крабов промыслового размера составила 0,05%
случаев среди молоди и самок. Разница во встречаемости заболевания в зависимости от размера и пола особей зарегистрирована у лобстера Nephrops norvegicus (Field et al., 199S; Stentiford et al., 2001), крабов-стригунов Ch. bairdi и Ch. opilio (Pestal et al., 2003), голубого краба C. sapidus (Messick, Shields, 2000). В последнем случае авторы связывают различия во встречаемости заболевания с миграциями голубого краба.
Возможно, встречаемость трех указанных заболеваний зависит от пола и возраста, а также связана с особенностями миграции крабов на западнокамчатском шельфе. Большую часть года группировки самок и молоди держатся обособленно от взрослых самцов, и их скопления перекрываются только в период размножения и линьки (Слизкин, Сафронов, 2000). По этой причине сроки заражения могут отличаться, а встречаемость инвазий микроспоридиями и «горькой болезни» среди взрослых самцов — быть ниже, чем среди молоди и самок.
В целом доля особей с визуальными признаками заражения микроспоридиями обоих родов и паразитическими динофлагеллятами Hematodinium sp. была низкой во все сезоны года и не превышала 1,5%. Однако встречаемость микроспоридиозных инвазий у ракообразных может быть чрезвычайно высокой (Воронин, 19S6; Moodie et al., 2003). Зараженность динофлагеллятами рода Hematodinium в популяциях ракообразных также может быть очень высокой. Так, в некоторых районах его встречаемость среди голубого краба C. sapidus достигала 100% (Messick, 1994). Многие исследователи отмечают, что доля ракообразных, зараженных как микроспоридиями, так и динофлагел-лятами Hematodinium sp., заметно выше в эсту-арных зонах и закрытых бухтах, чем в открытом океане (Childers et al., 1996; Meyers et al., 19S7; Field et al., 199S; Sheppard et al., 2003). Относительно низкая зараженность указанными паразитами крабов на шельфе Западной Камчатки, возможно, связана с географическими особенностями этого района — отсутствием бухт, очень слабой изрезанно-стью береговой линии и наличием крупных течений, обусловливающих высокую циркуляцию вод.
В 2006 г. камчатских и синих крабов с признаками микроспоридиоза, вызванного микроспоридией рода Thelohania, регистрировали на 12, а микроспоридией рода Ameson — на 4 станциях. Все станции были расположены севернее 570 с. ш. Самка краба-стригуна Бэрда и самец краба-стригуна опилио с инвазией микроспоридией Thelohania sp. (без клинических признаков заболевания) были вы-
ловлены в этом же районе. В период траловой съемки 2007 г. обнаружили только одну самку камчатского краба, зараженную микроспоридиями рода Thelohania на станции, расположенной на 57°01' с. ш. Особей, зараженных микроспоридиями рода Ameson, не выявили. Следует отметить, что в 2007 г. исследования проводили на участке шельфа в диапазоне широт 51°05'-57°42' с. ш., а расположенная севернее территория не обследовалась. Напротив, в 2010 г. работы велись только в северной части шельфа в диапазоне широт 57°59'-59°03' с. ш. Крабов, зараженных микроспоридиями Thelohania sp., зарегистрировали на 5 станциях, а с инвазией микроспоридиями рода Ameson — на 8 станциях. Таким образом, все крабы, зараженные микроспоридиями двух указанных родов, были обнаружены в северной части шельфа — севернее 57° с. ш., где, по-видимому, находится очаг распространения этих заболеваний.
Камчатских и синих крабов с клиническими признаками «горькой болезни», вызванной инвазией паразитической динофлагеллятой Hematodinium sp., в 2006 г. зарегистрировали на 7, а в 2010 г. — на 2 станциях. Все станции находились севернее 57° с. ш. В 2007 г. крабы с признаками «горькой болезни» встречались практически по всей исследуемой территории шельфа. Первый такой краб был обнаружен на 53°04' с. ш., а последний — на 57°01' с. ш. Таким образом, это заболевание хоть и встречается у крабов достаточно редко, но распространено по всей территории западнокамчатского шельфа.
Единичные случаи инвазии камчатских крабов паразитическими ресничными инфузориями рода Mesanophrys (Scuticociliatida, Orchitophryidae) с низкими показателями зараженности регистрировали в течение ряда лет на шельфе Западной Камчатки (Карманова, 2008). В 2002 и 2006 гг. мы обнаружили по одному экземпляру самцов краба-стригуна опилио с инвазией этим паразитом. У зараженных крабов-стригунов опилио регистрировали инфильтрацию гемоцитов, образование фиброзной ткани и меланизированных включений в местах локализации инфузорий — в жабрах, семенниках, желудочно-кишечном тракте. Быстро размножаясь в гемолимфе ракообразных, инфузории рода Mesanophrys вызывают тотальную гемо цитопению и способны разрушать практически все ткани хозяина. В различных исследованиях приводятся данные о деструкции паразитом тканей жабр, сердца, нервных ганглиев, глазного стебелька, антеннальной железы, скелетной мускулатуры, пищевода, желудка, соединительных тканей (Sparks et al., 1982; Bower et al., 1994).
На поверхности тела, жабр, конечностей (иногда на глазах) ракообразных часто поселяются многочисленные сидячие ресничные инфузории родов Zoothamnium, Epistylis, Lagenophrys, Vorticella, сосущие инфузории родов Acineta и Ephelota (Sindermann, 1990; Bower et al., 1994; Morado, Small, 1995). Представителей родов этих простейших ежегодно регистрировали у крабов всех исследованных нами видов. Крабы с поражениями экзо-скелета и внутренних органов, а также травмированные были инвазированы значительно больше по видовому и количественному составу микроэпибионтов и с более высокими показателями зараженности. Так, по данным И.В. Кармановой, до 100% особей с клиническими признаками панцирной болезни заражено простейшими Acineta sp., Epistylis sp., Lagenophris sp. и мелкими гидроидными полипами Hydrozoa gen. sp., в то время как у здоровых особей эти организмы встречались в незначительном количестве (Карманова, 2008). В наших исследованиях в местах прикрепления сидячих и сосущих инфузорий гистопатологических изменений кутикулы жабр не было обнаружено или они были незначительными и ограничивались небольшим утолщением кутикулы в этом месте. Однако существует мнение, что небольшое повреждение тканей хозяина, которое вызывают простейшие Epistylis sp., Zoothamnium sp. и Lagenophris sp., может служить воротами для различных бактериальных инфекций и приводить к меланизации жабр (Sindermann, 1990).
Единичный случай инвазии паразитической амебой, предположительно P perniciosa, зарегистрировали среди самцов камчатского краба, исследованных в 2004 г. Патологические изменения обнаружили при вскрытии краба — стержень шестой жабры слева был черного цвета, жаберные лепестки вздуты. При микроскопических исследованиях жаберных лепестков обнаружили множество одноклеточных организмов характерной морфологии. При гистологических исследованиях регистрировали деструкцию и некроз всех видов тканей и клеток жабр. Амеба P perniciosa паразитирует в кровеносной системе и соединительной ткани ракообразных. Паразит был впервые обнаружен у голубого краба C. sapidus (Johnson, 1988). Заболеванию подвержены также другие виды крабов (Cancer spp. и Carcinus spp.) и омары (Meyers, 1990). Больные животные плохо переносят стресс и погибают в течение 1-3 часов после отлова (Shields, 2003). Простейшие быстро размножаются в соединительной ткани, затем в кровеносной системе, и на последних этапах болезни замещают клетки гемолимфы.
В 2004 г. зарегистрировали случай заражения самки синего краба корнеголовым раком Briaro-saccus callosus. Среди камчатских и крабов-стри-гунов такой инвазии не отмечали. Под абдоменом зараженной самки синего краба была расположена ярко-оранжевая фасолевидная экстерна паразита размером 5,6x3,2 см. Все внутренние органы самки были переплетены ярко-зелеными тонкими отростками интерны корнеголового рака. Заметно редуцированный яичник был тонкий, маленький, бело-розового цвета. Все органы были меньших размеров, чем у здоровых животных. При гистологических исследованиях выросты интерны паразита обнаружили в яичнике, соединительной ткани желудка, пищевода, задней кишки, антеннальной железы, массово — между трубочками гепатопанкреаса. Фолликулы яичника зараженной о соби были пустыми — ооциты в них встречались лишь единично. Кроме того, регистрировали разрушение отдельных фолликул. Исследования крабов разных видов, включая крабов-литодид, зараженных корнеголовым раком, показывают, что повреждения органов хозяина при этом отсутствуют или они минимальны и связаны только со сдавливанием или смещением тканей. Исключение составляет половая система, которая подвергается деградации независимо от того, проникли отростки интерны в половые железы или нет (Sparks, Morado, 19S66).
На шельфе Западной Камчатки паразит часто встречается у равношипого краба Lithodes aequispinus. По данным В.В. Исаевой с соавторами (Исаева и др., 2005), в 2000 г. доля крабов этого вида, зараженных B. callosus, составляла 6,95%. Авторы не обнаружили паразита у других видов крабов (камчатского, синего, крабов-стригунов опилио и Бэрда), однако отмечают, что, по личному сообщению А.Д. Кухлевского, такие особи изредка встречаются среди камчатских крабов. Им же был встречен единственный экземпляр синего краба с экстерной паразита (Исаева и др., 2005). Напротив, в водах Аляски зараженность синего краба выше, чем других видов. Она достигает 12%, в то время как зараженность равношипого и камчатского — около 1% (Hawkes et al., 19S6). В глубоководных фьордах у берегов Британской Колумбии выше зараженность в популяциях равношипого краба — до 40% и более (Sloan, 19S4). А. Спаркс и Ф. Морадо (Sparks, Morado, ^6б) предполагают, что такая высокая зараженность связана не столько с видом краба, сколько с условиями их обитания. Она выше среди крабов, обитающих на больших глубинах, в акваториях со слабой циркуляцией вод и на заиленных субстратах.
ЗАКЛЮЧЕНИЕ
На шельфе Западной Камчатки у крабов четырех видов был обнаружен ряд инфекционных и инвазионных патогенных агентов. Результаты визуального учета заболеваний, патолого-анатомических, паразитологических, бактериологических, гистологических и гистохимических исследований показывают, что наибольшее значение для ракообразных имеют бактериальные и вирусная инфекции, инвазии микроспоридиями и паразитическими диноф-лагеллятами Hematodinium sp. Инвазии ресничными инфузориями, амебами, корнеголовым раком B. callosus у ракообразных этих видов встречаются редко.
По нашим данным, показатели встречаемости инфекционных и инвазионных заболеваний у промысловых крабов на шельфе Западной Камчатки относительно невысоки, и в настоящее время эпизоотическую обстановку можно считать благополучной. Однако наличие опасных патогенов, таких как герпес-подобный вирус, микроспоридии, паразитические динофлагелляты Hematodinium sp., способных вызывать эпизоотии и влиять на численность ракообразных, обуславливает необходимость постоянного мониторинга их распространенности в популяциях промысловых крабов Охотского моря.
БЛАГОДАРНОСТИ
Авторы выражают искреннюю благодарность сотрудникам КамчатНИРО РВ. Дунаеву, З.Н. Овчинниковой, сотруднику ТИНРО-Центра к.б.н.
В.Н. Лысенко и членам экипажей НИС «Аметист» и «Профессор Кагановский» за содействие при сборе матер иала во время морских экспедиционных работ.
СПИСОК ЛИТЕРАТУРЫ
Власов В.В. 2004. Эпидемиология: Учеб. пос. для вузов. М.: ГЕОТАР-МЕД. 464 c.
Воронин В.Н. 19S6. Микроспоридии ракообразных I Протозоология. Л.: Наука. Вып. 10. C. 137-166.
Вялова Г.П. 1999. Некроз панцирных покровов крабов у побережья Восточного Сахалина II Рыбохоз. исслед. в Сахалино-Курильском районе и сопредельных акваториях. Т. 2. C. 126-131.
Дудников С.А. 2005. Количественная эпизоотология: основы прикладной эпидемиологии и биостатистики. Владимир: Демиург. 460 c.
Исаева В.В., Долганов С.М., Шукалюк А.И. 2005. Корнеголовые ракообразные — паразиты про-
мысловых крабов и других десятиногих // Биология моря. Т. 31. № 4. C. 256-261.
Карманова И.В. 2008. Паразиты и симбионты камчатского краба Paralithodes camtschaticus (Tilesius) северо-восточной части Охотского моря // Тез. докл. Междунар. конф. «Биоразнообразие и экология паразитов наземных и водных ценозов». М.: Центр паразитологии ИПЭЭ. C. 161-164.
Карманова И.В., Рязанова Т.В. 2008. Паразитические динофлагелляты рода Hematodinium у промысловых крабов шельфа Западной Камчатки / Тез. докл. Междунар. конф. «Биоразнообразие и экология паразитов наземных и водных ценозов». М.: Центр паразитологии ИПЭЭ. C. 164-167.
Пугаева В.П., Устименко Е.А., Сергеенко Н.В.
2002. К вопросу о бактериальных патогенах камчатского краба Paralithodes camtschaticus западного побережья Камчатки // Исслед. водн. биол. ресурсов Камчатки и сев.-зап. части Тихого океана: Сб. науч. тр. Камчат. НИИ рыб. хоз-ва и океанографии. Вып. 6. C. 318-322.
Ревич Б.А., Авалиани С.Л., Тихонова Г.И. 2004. Экологическая эпидемиология. М.: Академия. 384 с.
Рязанова Т.В., Елисейкина М.Г. 2010а. Вирусная инфекция у синего краба Paralithodes platypus в Охотском море // 2-я Междунар. конф. «Современное состояние водных биоресурсов» (Новосибирск, 7-9 декабря, 2010 г.). Новосибирск. С. 211-215.
Рязанова Т.В., Елисейкина М.Г. 2010б. Микроспоридии родов Thelohania (Thelohaniidae) и Ameson (Pereziidae) у двух видов крабов-литодид Охотского моря // Биол. моря. Т. 36. № 6. C. 429-436.
Слизкин А.Г., Сафронов С.Г. 2000. Промысловые крабы прикамчатских вод. Петропавловск-Кам-чатский: Северная Пацифика. 180 с.
Столяренко Д.А., Иванов Б.Г. 1988. Метод сплайн-аппроксимации плотности для оценки запасов по результатам траловых донных съемок на примере креветок Pandalus borealis у Шпицбергена // Морские промысловые беспозвоночные. М.: ВНИРО. Т. C. 45-70.
Austin B., Austin D.A. 1989. Methods for the microbiological examination of fish and shellfish / Edinburgh: Depart. Biol. Sci. Heriot. Watt Univ. P. 69-97.
Bancroft D., Stevens A., Turner D.R. 1990. Theory and practice of histological techniques. Edinburgh-London-Melbourne-New York: Churchill Livingstone Inc. 725 p.
Bell T.A., Lightner D. V. 1988. A handbook of normal penaeid shrimp histology. Baton Rouge. Louisiana: The World aquaculture society. 114 p.
Benhalima K., Moriyasu M., Wade E., Hebert M. 1998. Exoskeletal lesions in the male snow crab Chionoecetes opilio (Brachyura: Majidae) in the southern Gulf of St. Lawrence // Can. J. Zool. V. 76. № 4. P. 601-608.
Bower S.M., McGladdery S.E., Price I.M. 1994. Synopsis of infectious diseases and parasites of commercially exploited shellfish. Ann. Review of Fish Dis. Pergamon. V. 4. 199 p.
Brock J.A., Lightner D.V 1990. Diseases caused by microorganisms. In: Diseases of marine animals. V. III Introduction, Cephalopoda, Annelida, Crustacea, Chaetognatha, Echinodermata, Urochordata. Hamburg: Biologische Anstalt Helgoland. P. 245-326.
Childers R.K., Reno P.W., Olson R.E. 1996. Prevalence and geographic range of Nadelspora canceri (Microspora) in Dungeness crab Cancer magister // Dis. Aquat. Org. V. 24. № 2. P. 135-142.
Couch J.A., Fournie J.W 1983. Diseases caused by protozoa / The Biology of Crustacean. N.Y: Academic Press. V. 6. P. 79-111.
Field R.H., Hills J.M., Atkinson R.J.A., Magill S., Shanks A.M. 1998. Distribution and seasonal prevalence of Hematodinium sp. infection of the Norway lobster (Nephrops norvegicus) around the west coast of Scotland // ICES J. Marine Science. V. 55. № 5. P. 846-858.
Hawkes C.R., Meyers T.R., Shirley T.C., Koeneman T.M.
1986. Prevalence of the parasitic barnacle Briarosaccus callosus on king crabs of southeastern Alaska // Transactions of the American Fisheries Society. V. 115. № 2. P. 252-257.
Hill B. 2002. National and international impacts of white spot disease of shrimp // Bull. Eur. Ass. Fish Pathol. V. 22. № 2. P. 58-65.
Holt J.G., KriegN.R., Sneath P.H.A., Staley J.T., 1994. Bergeys Manual of determinative bacteriology, 9th ed. Baltimore: Williams & Wilkins. 787 p.
Johnson P.T. 1983. Diseases caused by viruses, bacteria, rickettsia, and fungi / The Biology of Crustacea. V. 6. New York: Academic Press. P. 1-78.
Johnson P.T. 1988. Blue crab diseases: Paramoebiasis / Disease diagnosis and control in North American marine aquaculture. Amsterdam - Oxford - New York -- Tokyo: Elsevier. P. 204-207.
Lafferty K.D., Porter J.W., Ford S.E. 2004. Are diseases increasing in the ocean? // Ann. Rev. Ecol. Evol. System. V. 35. P. 31-54.
Lightner D.V., Redman R.M. 1985. Necrosis of the hepatopancreas in Penaeus monodon and Penaeus stylirostris (Arthropoda, Decapoda) with red disease // J. Fish Dis. V. 8. № 2. P. 181-188.
Marty G.D., Quinn T.J., Carpenter G., Meyers T.R., Willits N.H. 2003. Role of disease in abundance of a Pacific herring (Clupeapallasi) population // Can. J. Fish. Aquat. Scien. V. 60. № 10. P. 1258-1265.
Messick G.A. 1994. Hematodinium perezi infections in adult and juvenile blue crabs Callinectes sapidus from coastal bays of Maryland and Virginia, USA // Dis. Aquat. Org. V. 19. № 1. P. 77-82.
Messick G.A. 1998. Diseases, parasites, and symbionts of blue crabs (Callinectes sapidus) dredged from Chesapeake Bay // J. Crustac. Biol. V 18. № 3. P. 533-548.
Messick G.A., Shields J.D. 2000. Epizootiology of the parasitic dinoflagellate Hematodinium sp. in the American blue crab Callinectes sapidus // Dis. Aquat. Org. V. 43. № 2. P. 139-152.
Meyers T.R. 1990. Diseases of Crustacea. 3.2 Diseases Caused by Protistans and Metazoans / Diseases of marine animals. Hamburg: Biologische Anstalt Helgoland. V. 3. P. 350-389.
Meyers T.R., Koeneman T.M., Botelho C., Short S.
1987. Bitter crab disease — a fatal dinoflagellate infection and marketing problem for Alaskan tanner crabs Chionoecetes bairdi // Dis. Aquat. Org. V. 3. № 3. P. 195-216.
Moodie E.G., Le Jambre L.F., Katz M.E. 2003. Thelohania parastaci sp. nov (Microspora: Thelohaniidae), a parasite of the Australian freshwater crayfish, Cherax destructor (Decapoda: Parastacidae) // Parasitol. Res. V. 91. № 2. P. 151-165.
Morado J.F., Small E.B. 1995. Cilliate parasites and related diseases of crustacea: a review // Rev. in Fish. Scien. V. 3. № 4. P. 275-354.
Newman M.C., Feng S.Y. 1982. Susceptibility and resistance of the rock crab, Cancer irroratus, to natural and experimental bacterial infection // J. Invertebrate Pathol. V. 40. № 1. P. 75-88.
Noga E.J., Engel D.P., Arroll T.W., McKenna S., Davidian M. 1994. Low serum antibacterial activity coincides with increased prevalence of shell disease in blue crabs Callinectes sapidus // Dis. Aquat. Org. V. 19. № 2. P. 121-128.
Pestal G.P., Taylor D.M., Hoenig J.M., Shields J.D., Pickavance R. 2003. Monitoring the prevalence of the parasitic dinoflagellate Hematodinium sp. in snow crabs Chionoecetes opilio from Conception Bay, Newfoundland // Dis. Aquat. Org. V. 53. N° 1. P. 67-75.
Ryazanova T.V., Eliseikina M.G., Kukhlevsky A. D., Kharlamenko V.I. 2010. Hematodinium sp. infection of red king crab Paralithodes camtschaticus and blue king crab Paralithodes platypus from the northeastern part of the Okhotsk Sea, Russia // J. Invertebrate Pathol. V. 105. № 3. P. 329-334.
Shareef M., Siddeek M., Zheng J., Morado J.F., Kruse G.H., Bechtol W.R. 2010. Effect of bitter crab disease on rebuilding in Alaska tanner crab stock // ICES J. Marine Science. V. 67. P. 1-6.
Sheppard M., Walker A., Frischer M.E., Lee R.F.
2003. Histopathology and prevalence of the parasitic dinoflagellate, Hematodinium sp., in crabs (Callinectes sapidus, Callinectes similis, Neopanope sayi, Libinia emarginata, Menippe mercenaria) from a Georgia estuary // J. Shellfish Res. V. 22. № 3. P. 873-880.
Shields J.D. 2003. Research priorities for diseases of the blue crab Callinectes sapidus // Bull. of Marine Science. V. 72. № 2. P. 505-517.
Sindermann C.J. 1990. Principal diseases of marine fish and shellfish. New York: Academic Press. 516 p.
Sloan N.A. 1984. Incidence and effects of parasitism by the rhizocephalan barnacle, Briarosaccus callosus Boschma, in the golden king crab, Lithodes aequispina Benedict, from deep fiords in northern British Columbia, Canada // J. Experim. Marine Biol. Ecol. V. 84. № 2. P. 111-131.
Sparks A.K., Hibbits J., Fegley J.C. 1982. Observations on the histopathology of a systemic ciliate (Paranophrys sp.) disease in the Dungeness crab, Cancer magister // J. Invertebrate Pathol. V. 39. № 2. P. 219-228.
Sparks A.K., Morado J.F. 1986a. A herpes-like virus disease in the blue king crab Paralithodes platypus // Dis. Aquat. Org. V. 1. № 2. P. 115-122.
Sparks A.K., Morado J.F. 19866. Histopathology and host response in lithodid crabs parasitized by Briarosaccus callosus // Dis. Aquat. Org. V. 2. № 1. P. 31-38.
Sparks A.K., Morado J.F., Hawkes J.W 1985. A systemic microbial disease in the Dungeness crab, Cancer magister, caused by a Chlamydia-like organism // J. Invertebrate Pathol. V. 45. № 2. P. 204-217.
Stentiford G.D., Neil D.M., Atkinson R.J.A. 2001. The relationship of Hematodinium infection prevalence in a Scottish Nephrops norvegicus population to season, moulting and sex // Ices J. of Marine Scien. V. 58. № 4. P. 814-823.
Stentiford G.D., Shields J.D. 2005. A review of the parasitic dinoflagellates Hematodinium species and Hematodinium-like infections in marine crustaceans // Dis. Aquat. Org. V. 66. № 1. P. 47-70.
Vogan C.L., Costa-Ramos C., Rowley A.F. 2001. A histological study of shell disease syndrome in the edible crab Cancer pagurus // Dis. Aquat. Org. V. 47. № 3. P. 209-217.
Vogan C.L., Costa-Ramos C., Rowley A.F. 2002. Shell disease syndrome in the edible crab Cancer pagurus — isolation, characterization and pathogenicity of chitinolytic bacteria // Microbiol. V. 148. № 3. P. 743-754.
Vogan C.L., Llewellyn P.J., Rowley A.F. 1999. Epidemiology and dynamics of shell disease in the edible crab Cancer pagurus: a preliminary study of Langland Bay, Swansea, UK // Dis. Aquat. Org. V. 35. № 2. P. 81-87.
Vogan C.L., Powell A., Rowley A.F. 2008. Shell disease in crustaceans — just chitin recycling gone wrong // Environ. Microbiol. V. 10. № 4. P. 826-835.
Wang W., Gu Z.F. 2002. Rickettsia-like organism associated with tremor disease and mortality of the Chinese mitten crab Eriocheir sinensis // Dis. Aquat. Org. V. 48. № 2. P. 149-153.
Wilhelm G., Mialhe E. 1996. Dinoflagellate infection associated with the decline of Necora puber crab populations in France // Dis. Aquat. Org. V. 26. № 3. P. 213-219.
