CC BY
137
УДК 575.17:597.553.2
ГЕНЕТИЧЕСКАЯ ДИФФЕРЕНЦИАЦИЯ ПОПУЛЯЦИЙ ТИХООКЕАНСКИХ лососей (oncorhynchus, salmoniformes), выявленная по изменчивости микросателлитных локусов
С. П. Пустовойт
Ст. н. с., Институт биологических проблем Севера ДВО РАН 685000 Магадан, Портовая, 18 Тел., факс: (4132) 634-666 E-mail: pustov@ibpn.ru
генетическая дифференциация, тихоокеанский лосось, изменчивость микросателлитной днк
Анализ имеющейся информации об уровнях генетической изменчивости микросателлитных локусов (Fst) в популяциях тихоокеанских лососей показал наличие устойчивых видовых особенностей данного параметра популяционной структуры. Виды лососей, размножающихся в реках американского побережья Тихого океана, в порядке увеличения величины Fst можно расположить в виде следующего ряда: горбуша (чет. пок.) < горбуша (нечет. пок.) < кета < чавыча < кижуч < нерка. Данный ряд отличается от аналогичного, полученного по изменчивости аллозимных локусов, только положением кижуча (Пустовойт, 2010). В азиатских популяциях нерки и кеты генетическая дифференциация этих видов ниже, чем в американских. Немаловажное влияние на величину генетической дифференциации популяции вида может иметь наличие таких внутривидовых форм как расы (ранняя и поздняя), жилые и проходные, озерные и речные, и т. д.
genetic differentiation of populations of the pacific salmon (oncorhynchus, salmoniformes) determined with variability of microsatellite loci
S. P. Pustovoit
Senior scientist, Institute of biological problems of North FED Russian Academy of Science 685000 Magadan, Portovaya, 18 Tel, fax: (4132) 634-666 E-mail: pustov@ibpn.ru
genetic differentiation, pacific salmon, microsatellite variability
The analysis of available information on levels of genetic variability of microsatellite loci (Fst) in populations of the pacific salmons showed existence of steady specific features of this parameter of population structure. For each species of pacific salmon the certain level of genetic differentiation is characteristic. Species of the salmons breeding in the rivers of the American coast of the Pacific Ocean as increase in the size Fst it is possible to arrange in the form of the following row: pink salmon (even) < pink salmon (odd) < chum salmon < chinook salmon < coho salmon < sockeye salmon. This row differs from the row received on variability of allozyme loci only the position of a coho salmon (Pustovoit, 2010). In Asian populations of sockeye salmon and chum salmon genetic differentiation is lower, than in the American. Important influence on the size of genetic differentiation of population can have existence of such intraspecific forms as races (early and late), inhabited and anadromous, lake and river, etc.
Все шесть видов рода тихоокеанские лососи (oncorhynchus, Salmoniformes) обитают в северной части Тихого океана, среди них только сима нерестится в реках азиатского побережья, остальные (кета, горбуша, нерка, чавыча и кижуч) размножаются в реках азиатского и американского побережий океана (Шунтов, Темных, 2008). Все виды рода имеют огромное рыбохозяйственное значение. На период нереста в реках производители образуют нерестовые популяции, различающиеся в том числе и генетическими признаками. Поскольку большая часть производителей возвращается в пресноводные водоемы собственного воспроизводства, генетические особенности каждой популяции наследуются и поддерживаются длительный период времени.
МАТЕРИАЛ И МЕТОДИКА
Степень генетической дифференциации нерестовых популяций видов рода тихоокеанские лососи принято количественно оценивать показателем Fst (коэффициент инбридинга субпопуляции относительно всей подразделенной популяции). Впервые он предложен С. Райтом (Wright, 1943, цит. по Алтухов и др., 1997). Чем выше значение Fst, тем больше генетическая дифференциация популяций. М. Ней предложил новый метод подсчета данной величины и назвал ее фиксационным индексом (fixation index, Nei, Kumar, 2000). Кроме этого, популярна математическая формула, предложенная Вейром и Кокерхэмом (Weir, Cockerham, 1984),
реализованная в программе GDA (Lewis, Zaykin, 2002) и FSTAT (Goudet, 1995). Несмотря на различия в формулах, сами значения Fst в тестовых проверках мало различаются (Nagylaki, 1998). Кроме фиксационного индекса, М. Ней разработал способ иерархического разложения величины генетического разнообразия популяции, позволяющий количественно оценивать вклад отдельных группировок особей.
Проведенный ранее анализ изменчивости ал-лозимных локусов показал, что для каждого вида рода характерен свой уровень генетической дифференциации (Пустовойт, 2000, 2010). В порядке уменьшения показателя генетической дифференциации (Fst) виды рода тихоокеанские лососи, размножающиеся на азиатском побережье, можно проранжировать следующим образом: сима > кета > нерка > чавыча > кижуч > горбуша (чет.) > горбуша (нечёт.). Виды лососей, размножающиеся на американском побережье, располагаются в следующей последовательности: нерка > чавыча > горбуша (нечет.) > кета > кижуч > горбуша (чет.). Таким образом, проанализированные данные по изменчивости аллозимных локусов в азиатских и американских популяциях видов рода совпадают в оценке высокой генетической дифференциации нерки и чавычи. Однако показатель Fst этой пары видов в азиатских популяциях заметно ниже, чем в американских. Минимальные значения свойственны горбуше и кижучу. Кета является видом, генетическая дифференциации которого на азиатском побережье выше, чем на американском. Генетическая дифференциация азиатского эндемика симы оказалась максимальной среди всех видов, размножающихся в реках азиатского побережья.
Упомянутый анализ выполнен с использованием методов биохимической генетики, популярных в недавнем прошлом. В настоящее время наиболее распространенным для оценки величины межпо-пуляционной дифференциации всех видов тихоокеанских лососей стал метод изучения изменчивости микросателлитных локусов (Алтухов, Сал-менкова, 2002; O’Connell, Wright, 1997). В силу более высокой изменчивости микросателлитные локусы считаются более пригодными для популяционно-генетических работ (Рубцова и др., 2008). Кроме того, современные исследователи, использующие иные методы, не накопили пока достаточных данных для полноценного анализа генетической изменчивости азиатских и американских популяций видов рода. Некоторые работы обобщают обширные материалы, но в них содержатся сведения для популяций части ареала от-
дельного вида, например кеты (Бачевская, Пере-верзева, 2011; Sato et al., 2004; Yoon et al., 2008), горбуши (Шпигальская и др., 2009) и чавычи (Шпи-гальская и др., 2008). Есть работы, использующие пока малопопулярные методы анализа (Гордеева, 2012). По этой причине использование как указанных, так и многих иных работ в нашем обзоре пока невозможно.
Цель исследования — на основании анализа существующих сведений установить видовые особенности уровней генетической дифференциации с использованием показателя Fst.
РЕЗУЛЬТАТЫ И ОБСУЖДЕНИЕ
Кета. Начнем с популяций кеты, нерестующей в реках островов Японского архипелага. Сведения об изменчивости 14 локусов в 26 популяциях из рек островов Хонсю и Хоккайдо содержатся в обзорной работе Бичем с коллегами (Beacham et al., 2008а). Авторы приводят среднее значение показателя генетической дифференциации Fst = 0,031 для всех 30 популяций (часть с п-ва Камчатка и часть с тихоокеанского побережья Канады), поэтому эта величина характеризует собственно япономорские популяции очень приблизительно. Значения Fst для отдельных регионов японских островов приведены в таблице 1. Здесь же (как и в прочих таблицах) указаны исследованные авторами локусы, поскольку набор их неодинаков в разных работах. Величины Fst незначительно варьируют в исследованных участках ареала, поэтому и среднее значение для собственно японских ясно.
Какой из регионов наиболее сильно отличается от прочих? Для ответа на этот вопрос здесь и далее нами найдены средние арифметические значения попарных величин для каждого региона.
Например, для япономорского побережья о. Хонсю X Fsik-16 = (0,007 + 0,01 + 0,009 + 0,009 + + 0,007 + 0,014)/6 = 0,0093 (Beacham et al., 2008а). Проведенный таким способом дополнительный анализ опубликованных данных указывает на повышенную среднюю величину Fst для тихоокеанского побережья о. Хонсю, да и на заметные отличия всех популяций о. Хонсю от таковых о. Хоккайдо.
Помимо межпопуляционных различий авторы оценили генетическую дифференциацию выборок ранней и поздней рас кеты из рек Гакко (Gakko) Fst = 0,015, Юраппи (Yurappu) Fst = 0,008 и Чито-зе (Chitose) Fst = 0,010 (Beacham et al., 2008а). Генетические различия между особями разных рас из одной реки в среднем выше, чем между особями из разных рек.
Более подробно исследована рассматриваемая в среднем она оказалась равной О,О17. В выделенных
величина у кеты Дальнего Востока России, посколь- авторами регионах величины F st указаны в табли-
ку она анализировалась двумя независимыми груп- це 2. Следует пояснить, что предложенное авторами
пами исследователей. Канадские специалисты изу- название региона «Магадан» (Magadan) с географи-
чили генетическую изменчивость 14 локусов в 34 ческой точки зрения — «северное побережье Охот-
азиатских популяциях кеты (Beacham et al., 2008в), ского моря», а регион «север Охотского моря»
Таблица 1. Значения показателя генетической дифференциации FST в японских популяциях кеты (по Beacham et al., 2008а)
Регион Кол-во популяций/выборок Кол-во экз. Fst 2 F"/6
Япономор. поб. о. Хонсю 5/7 531 0,007 0,0093
(Honsu, Sea of Japan Coast) Тихоокеан. поб. о. Хонсю 5/5 339 0,006 0,0145
(Honsu, Pacific Coast) Япономор. поб. о. Хоккайдо 3/7 440 0,006 0,0098
(Hokkaido, Sea of Japan Coast) Охотомор. поб. о. Хоккайдо 5/8 539 0,006 0,0093
(Hokkaido, Sea of Okhotsk Coast) Зал. Немуро, о. Хоккайдо 2/4 190 0,002 0,0082
(Hokkaido, Nemuro Strait) Вост. часть тихоокеан. поб. 2/3 210 0,005 0,0090
о. Хоккайдо (Hokkaido, Eastern Pacific Coast) Запад. часть тихоокеан. поб. 4/6 480 0,002 0,0067
о. Хоккайдо (Hokkaido,
Western Pacific Coast)
Локусы ots3, oke3, oki2, oki100, omm1070, omy1011, one101, one102, one104,
one111, one114, ots103, Ssa41, otsG68 Примечание: здесь и далее сохранены авторские названия регионов и локусов.
Таблица 2. Значения показателя генетической дифференциации FST в российских популяциях кеты.
Регион Кол-во популяций/выборок Кол-во экз. Fst I FsTi/ t—1 / (k-1)
По Beacham et al., 2008в
Приморье (Primorye) 3/3 101 0,012 0,0303
Р. Амур (Amur River) 1/3 338 - 0,0299
О. Сахалин (Sakhalin Island) 4/5 303 0,020 0,0343
Магадан (Magadan) 5/6 446 0,004 0,0167
Сев. часть Охотского моря 2/2 119 0,000 0,0231
(Northern Sea of Okhotsk)
Зап. Камчатка (West Kamchatka) 8/12 924 0,006 0,0183
Вост. Камчатка (East 9/11 519 0,004 0,0166
Kamchatka)
Чукотка (Northeast Russia) 2/3 173 0,000 0,0229
Локусы ots3, oke3, oki2, oki100, omm1070, omyWU, one101, one102, C)ne104, one111,
one114, Cts103, Ssa419, CtsG68
По Афанасьев и др., 2011
Р. Амур 2/3 124 0,022 0,0950
П-в Камчатка 9/11 464 0,0097 0,0540
Южные Курилы 3/10 501 0,0093 0,0841
Магадан 5/8 319 0,0062 0,0459
Юго-Западный Сахалин 3/4 200 0,0003 0,0964
Юго-Восточный Сахалин 4/9 450 0,0042 0,0487
Северо-Восточный Сахалин 2/4 201 0,0066 0,0449
Чукотка 1/3 150 0,0013 0,0520
Локусы Ssa197, Ssa20-19, Cgo2, Cke3, Cke11, Cne101, Cne103, Cne109, Cts3, Ckil
(Northern Sea of Okhotsk) — Пенжинская губа. Можно отметить, что наибольший уровень генетической дифференциации популяций характерен для двух регионов — о. Сахалин и Приморье. Они же имеют наибольшие средние отличия от прочих регионов. Популяции региона «Magadan» (северное побережье Охотского моря) имеют наименьшие показатели Fst. Невысокие значения рассматриваемого параметра Fst, выявленные для регионов р. Амур и Чукотка, пока не имеют однозначного объяснения.
Исследование популяций кеты Сахалино-Курильского региона (1S популяций, 31 выборка, 1519 особей, 10 локусов) обнаружило следующие величины Fst: все выборки — 0,059, все выборки из рек о. Сахалин — 0,036, популяции о. Сахалин без западносахалинских — 0,010, популяции о-вов Итуруп и Кунашир — 0,012, популяции о. Итуруп — 0,0074 (Афанасьев и др., 200S). В обзорной работе (Афанасьев и др., 2011) выделены несколько иные регионы, чем в работе канадских специалистов (Beacham et al., 2008в), что затрудняет однозначное сравнение результатов двух трудов. Благодаря значительно более объемному материалу, Афанасьеву с соавторами (2011) для популяций кеты о. Сахалин удалось выявить принадлежность к трем регионам (табл. 2). Каждый из них характеризуется высоким уровнем дифференциации (кроме Юго-Западного Сахалина). Как и в предыдущей работе, показана невысокая величина отличий популяций северного побережья Охотского моря (Магадан) от популяций иных азиатских участков ареала. Показано, что выборки группируются в соответствии с их принадлежностью к географическим регионам, популяции южной части ареала (Сахалин и Южные Курилы) имеют значительно более высокую межпопуляционную изменчивость, чем популяции северной части (Магадан и Чукотка).
Североамериканские популяции кеты рассмотрены в трех работах. В первой внимание сосредоточено на реках, расположенных южнее п-ва Аляска (Beacham et al., 2008б). Для северных популяций данные имеются в другой статье (Beacham et al., 2009). Интересующие нас показатели приведены в таблице 3, видно, что среди прочих регионов для популяций п-ва Аляска показаны более высокие значения межпопуляционной дифференциации. Из более южных популяций высокая дифференциация показана для рек островов (о-ва Королевы Шарлотты, пролив Джонстона и о. Ванкувер), а не континентального побережья. Специальное исследование изменчивости 20 локусов в 40 выборках (4600 экз.) летней и осенней рас кеты р. Юкон дало значения Fst = 0,021 (Olsen et al., 2008).
Горбуша. Величина генетической дифференциации популяций Белого моря, воспроизведенных на рыбоводных заводах из икры, собранной в реках северного побережья Охотского моря, Fst = 0,028 (Гордеева и др., 2006). Рассмотрим сведения из работы Бичем с соавторами (Beacham et al., 2012), поскольку в ней проанализирован огромный массив данных: в нечетных поколениях — 146 популяций, 238 выборок, 29 906 особей; в четных поколениях — 116 популяций, 164 выборки, 19 788 особей. У горбуши найдены наименьшие величины Fst среди всех видов рода тихоокеанские лососи (табл. 4). Кроме того, различаются средние значения этого показателя у особей четных (0,002) и нечетных (0,005) поколений. К сожалению, нет соответствующих данных для природных азиатских популяций, поскольку по данным об аллозим-ной изменчивости, наоборот, четные поколения имеют более высокие значения Fst, чем нечетные (Голованов и др., 2009). Среди американских выборок поколений нечетных лет наиболее генетически дифференцированы популяции региона Вашингтон, затем восточного побережья о. Ванкувер и южного побережья Британской Колумбии, для поколений четных лет — регион восточного побережья о. Ванкувер и южного побережья Британской Колумбии. Таким образом, среди выборок четных и нечетных лет по высоким значениям Fst выделяются одинаковые регионы американского побережья Тихого океана.
Нерка. На азиатском побережье Тихого океана наиболее многочисленные популяции существуют в реках п-ва Камчатка. Сравнение генетической изменчивости 6 локусов в популяциях рек Большой и Озерной дает следующие результаты: р. Большая, 2003 г., и р. Озерная, 2003 г., — Fst = 0,0061; р. Большая, 2004 г., и р. Озерная, 2003 г., — Fst = 0,0050 (Хрусталева, Зеленина, 2008). В более подробном исследовании генетической изменчивости 14 локусов в 56 популяциях азиатской (точнее российской) нерки Fst = 0,039 (Beacham et al., 2005а, 2006г).
Американская нерка привлекает повышенное внимание исследователей не только из-за ее важности для промысла, но и в связи с широким использованием вида в рыбоводстве. Показатели межпопуляционной дифференциации выборок из всех участков ареала вида (14 локусов, Beacham et al., 2006в) приведены в таблице 5. Практически во всех крупных американских регионах размножения нерки обнаружены более высокие значения Fst, чем в азиатских. По этой причине среднее значение для вида Fst = 0,097. Данная величина складывается
из следующих долей: генетическая изменчивость в пределах выборок 0,9112, межгодовая генетическая изменчивость определяет 0,0044, межпопуля-ционная в пределах рек — 0,0443, между популяциями рек — 0,0401.
Помимо общей величины генетического разнообразия для вида, найдены значения указанного параметра для разных регионов. Иерархическое разложение генетического разнообразия нерки из водоемов западного побережья о. Ванкувер (пролив Беркли) показало, что величина 0,9467 определяется различиями частот локусов в выборках, 0,0041 — между выборками разных лет в каждой речной системе, а 0,0492 — между реками (популяциями) (ВеаЛат et а1., 2002). Аналогичное исследование нерки рек центральной части Британ-
ской Колумбии (Alsek, Taku, Stikine, Nass, Skeena Fraser) дало следующие результаты: 0,960 — для выборок, 0,014 — между разными годами в реках, 0,026 — между реками (Beacham et al., 2004). Для нерки р. Фрейзер средняя величина генетической дифференциации Fst = 0,042 (Withler et al., 2000), а для группировок нерки из разных частей этой речной сети значения Fst указаны в таблице 5. Генетическая дифференциация 40 выборок (6400 шт.) нерки из рек континентального побережья Британской Колумбии оказалась равной 0,077 (по 14 ло-кусам, Beacham et al., 2005б). Для популяций этого региона подсчитаны составные доли общей величины генетического разнообразия: в пределах выборок — 0,9370, между выборками разных лет в одной популяции — 0,0044, между популяциями —
Таблица 3. Значения показателя генетической дифференциации FSт в североамериканских популяциях кеты
Регион Кол-во популяций/выборок Кол-во экз. Fst IFST'/ “ / (k-1)
По Beacham et al., 2008б
Р. Таку (Taku River) -/5 175 0,001 0,0261
О-ва королевы Шарлотты (Queen Charlotte Islands) -/35 5297 0,012 0,0213
Сев. поб. Брит. Колумбии (North ^ast British Columbia) -/23 1582 0,005 0,0155
Р. Скина (skeena River) -/16 1109 0,003 0,0216
Центр. поб. Брит. Колумбии (Central Coast British Columbia) -/76 8083 0,008 0,0165
Пр. Джонстона (Johnstone Strait) -/17 1133 0,018 0,0210
Южн. поб. Брит. Колумбии (South Coast British Columbia) -/18 1898 0,007 0,0214
О. Ванкувер (Vancouver Island) -/22 2241 0,010 0,0185
Р. Фрейзер (Fraser River) -/26 2767 0,004 0,0224
Локусы (14) Cts3, Cke3, Cki2, Cki100, Cmm1070, Cmy1011, Cne101, Cne102, Cne104,
Cne111, Cne114, Cts103, Ssa419, CtsG68
По Beacham et al., 2009
Зап. часть Аляски (Western Alaska) 7/35 887 0,012 0,0343
Р. Юкон (Yukon River) 9/31 1782 0,018 0,0523
Центр. часть Аляски (Central 4/14 375 0,027 0,0417
Alaska)
Юго-вост. часть Аляски (southeast 1/14 119 0,007 0,0403
Alaska)
Локусы (14) Cts3, Cke3, Cki2, Cki100, Cmm1070, Cmy1011, Cne101, Cne102, Cne104,
Cne111, Cne114, Cts103, Ssa419, CtsG68
По Olsen et al., 2004
Р. Юкон (Yukon River) 2/4 209 0,021 -
Локусы (5) Cnep.1, Cnep.10, Cne^.18, Ssa14, Ssa197
По Olsen et al., 2008
Реки залива Нортон и р. Юкон 6/40 4 600 0,021 -
(Norton Sound summer run 11,
Yukon River summer run 15 and fall
run 14)
Локусы (20) Cki23, Cke8, Cke3, Cke4, Cts2.11, Cts2.1U, Cke11, Cts103, CkilL, CkilU, Cki100, Cki2, Cmy101, Cne101, Cne102, Cn104, Cne114, Cts3, Ctsg68, Ssa419
0,0586. Следует отметить, что во всех регионах генетические различия между популяциями больше, чем таковые за разные годы в одной популяции.
Чавыча. Чрезвычайно высокая численность вида в американских популяциях, по сравнению с азиатскими, обусловила подробное изучение чавычи канадскими и американскими учеными. Помимо средних значений для регионов, выделенных на всем ареале (табл. 6), есть отдельные значения для крупных нерестовых рек. Для чавычи р. Фрейзер Fst = 0,039 (Beacham et al., 2003а), р. Юкон Fst = 0,038 (Beacham et al., 2008г), р. Камчатка Fst = 0,018 (Beacham et al., 2006а), р. Сакраменто, шт. Калифорния, Fst = 0,078 (Banks et al., 2000). В последней популяции, по сути дела, оценена не столько пространственная дифференциация, а скорее всего межрасовая. Производители, относящиеся к 4 расам (зимняя winter — 8 выб., 292 экз., весенняя spring — 10 выб., 817 экз., осенняя fall — 20 выб., 1531 экз., и поздней осени late fall 3 выб., 323 экз.), размножающиеся в разных местах реки, обусловили столь высокую генетическую дифференциацию. Иерархическое разложение генетического разнообразия 12 локусов в популяции р. Фрейзер позволило оценить составляющие эту величину компоненты: генетическая изменчивость
в пределах выборок составила 0,9499, между годами в пределах популяций — 0,0053, между популяциями в пределах регионов — 0,0134, между регионами — 0,0314 (БеасИат et а1., 2003а).
Величины генетической дифференциации в пределах регионов приведены в таблице 6. Средняя величина генетической дифференциации чавычи всех популяций по изменчивости 13 локусов Fsт = 0,063 (БеасИат et а1., 2006а, 2006б), по сути, — это величина для американских популяций, т. к. выборки из азиатской популяции р. Камчатки крайне незначительны.
Чавыча успешно акклиматизирована в оз. Гурон, после 10 поколений величина Fsт по сборам 2007 г. составила 0,065 (15 выб., 9 лок., Suk et а1., 2012).
Кижуч. В обзорной работе (БеасИат et а1., 2011а) проанализирована изменчивость 17 локусов у 50 000 экземпляров кижуча, наибольший уровень межпопуляционной дифференциации показан для 1 группировки в табл. 7 ^т = 0,137). Возможно. это связано с тем, что авторы работы неоправданно объединили в неё выборки с азиатского (реки п-ва Камчатка) и американского (р. Юкон) побережий. Вместе с тем следует отметить, что в специальном исследовании кижуча р. Юкон показатель генети-
Таблица 4. Значения показателя генетической дифференциации FST в американских популяциях горбуши (по БеасИат е! а1., 2012)
Регион Кол-во популяций/ выборок Кол-во экз. Fst IV (k-1) Кол-во популяций/ выборок Кол-во экз. Fst IV (k-1)
Нечетные поколения (odd) Четные поколения (even)
Вашингтон (Washington) Р. Фрейзер (Fraser River) Вост. побер. о. Ванку- 12/28 15/36 10/16 3088 3283 1734 0,011 0,001 0,006 0,0090 0,0034 0,0039 2/3 24S 0,008 0,0022
вер (East ^ast Vancouver Island) Южн. побер. Брит. 13/21 2201 0,004 0,0036 11/15 1787 0,003 0,0024
Колумбии (South Coast British Columbia) Цент. побер. Брит. 59/86 11817 0,001 0,0030 50/6S 6517 0,001 0,0018
Колумбии (Central Coast British Columbia) Р. Скина (Skeena River) 10/14 2279 0,001 0,0036 7/9 1454 0,002 0,0022
Сев. побер. Брит. 25/35 5185 0,001 0,0033 25/41 6089 0,001 0,0016
Колумбии (North Coast British Columbia) О-ва кор. Шарлот- 2/2 419 0,003 0,0031 21/28 3693 0,002 0,0018
ты (Queen Charlotte Islands) Локусы(16) Cki10, Cki101, Cne101, Cne102, Cne104, Cne109, Cne111, Cne114, Cts213, Cts7e,
CtsG253b, CtsG311, CtsG68, Ssa407, Ssa408, Ssa419
ческой дифференциации наибольший среди группировок американских популяций, Fst = 0,091 (3 локуса, Olsen et al., 2004). На втором месте по величине генетической дифференциации находится самая южная группировка выборок из Калифорнии (Fst = 0,067, табл. 7). В двух имеющихся работах для кижуча штата Орегон получены сходные величины, Fst = 0,030 (Beacham et al., 2011а), и по изменчивости 8 локусов определена величина Fst = 0,021 (Johnson, Banks, 200S).
Сима. Изучение генетической структуры симы р. Атсута, о. Хоккайдо, Япония (7 выб., 2S0 шт., 8 локусов — Cne109, CnelOl, Cnelll, CMM1311, CMM1344, CMM1375, CMM1402, CMM1404) показало среднюю величину Fst = 0,0191 (Kitanishi et al., 2009). В более обширном исследовании, охватившем симу из 5 рек о. Хоккайдо и 3 выборки из рыбоводного завода (всего 760 экз.), по изменчивости 6 локусов (Cma02, Cma03ke, Cma04my, Cts520, Cnelll, Cmi87TUF) получено значение Fst = 0,023
Таблица 5. Значения показателя генетической дифференциации FST в популяциях нерки
Регион Кол-во популяций/ выборок Кол-во экз. Fst IV / (k-1)
По Beacham et al., 2006в
Р. Фрейзер (Fraser River) 53/151 14 995 0,060 0,1029
Вашингтон (Washington) 3/3 343 0,152 0,1314
Южн. поб. Брит. Колумбии (South 6/9 3864 0,124 0,1151
Coast British Columbia)
О. Ванкувер (Vancouver Island) 18/30 2839 0,084 0,1108
Р. Колумбия (Columbia River) 2/8 570 0,097 0,1123
Р. Насс (Nass River) 11/36 3438 0,062 0,0992
Р. Скина (skeena River) 24/51 4396 0,083 0,1018
Р. Стикина (stikina River) 17/28 2490 0,035 0,0792
Цент. поб. Брит. Колумбии 16/20 1556 0,085 0,1005
(Central Coast British Columbia)
Р. Таку (Taku River) 10/15 859 0,048 0,0883
Р. Алсек (Alsek River) 15/26 2157 0,014 0,0838
Оз. Квикена (Qwikena Lake) 10/28 2244 0,004 0,0662
О-ва королевы Шарлотты (Queen 5/8 569 0,119 0,1246
Charlotte Islands)
Юго-вост. часть Аляски 20/26 3938 0,100 0,1044
(southeast Alaska)
Бристольский залив (Bristol Bay) 14/17 1363 0,032 0,0992
О-в Кодьяк (Kodiak Island) 15/15 1097 0,014 0,0768
П-в Аляска (Alaska Peninsula) 2/2 175 0,072 0,0958
Оз. Курильское (Kurilskoye Lake) 12/17 931 0,004 0,0347
Западная Камчатка (West 7/10 565 0,030 0,0450
Kamchatka)
Восточная Камчатка (East 7/9 720 0,035 0,0453
Kamchatka)
Чукотка (Bering Sea) 8/8 199 0,037 0,0503
Локусы(14) Cts2, Cts3, CtslOO, Cts103, Cts107, Cts108, Ckila, Ckib, Cki6, CkilO, Cki16,
Cki29, Cne8, Cmy77
Beacham et al., 2005б
Озера о. Ванкувер, о. Королевы 40/77 6395 0,077 -
Шарлотты и континентального
побережья
Локусы(14) Cts2, Cts3, CtslOO, Cts103, Cts107, Cts108, Ckila, Ckib, Cki6, CkilO, Cki16,
Cki29, Cne8, Cmy77
Withler et al., 2000
Ниж. ч. р. Фрейзер (Lower Fraser) 6/12 1043 0,069 -
Сред. ч. р. Фрейзер (Mid-Fraser) 3/9 668 0,084 -
Верх. ч. р. Фрейзер (Upper Fraser) і 1/32 2405 0,022 -
Р. Томпсон (Thompson) 9/19 1697 0,027 -
Локусы (6) Cts3, Cmy77, Cts107, Cts108, CtslOO, Cts103
Таблица 6. Значения показателя генетической дифференциации FST в популяциях чавычи
Регион Кол-во попу-ляций/выбо-рок Кол-во экз. Fst IV (k-1)
По Beacham et al., 2003а,б
Р. Фрейзер (Fraser River), все выборки 52/106 7491 0,039
Нижн. ч. р. Фрейзер (Lower Fraser) 5/11 679 0,005 0,0714
Сред. ч. р. Фрейзер (middle Freser) 16/36 2497 0,025 0,0468
Верх. ч. р. Фрейзер (upper Fraser) 13/26 1634 0,017 0,0472
Сев. ч. р. Томпсон (North Thompson) 5/7 555 0,043 0,0516
Южн. ч. р. Томпсон (south Thompson) 8/|14 1142 0,022 0,0522
Нижн. ч. р. Томпсон (Lower Thompson) 5/12 984 0,011 0,052
Локусы (13) Cgo2, Cgo4, Cke4, CkilOO, Cmy325, Cts2, Cts9, CtslOO, CtslOl,
Cts102, Cts104, Cts107, Ssa197
По Beacham et al., 2006а,б
Все выборки -/325 48926 0,063
П-в Камчатка (Russia) 13/14 829 0,018 0,0863
Р. Юкон (Yukon River) 38/71 4509 0,038 0,0883
Реки Алсек, Таку и Стикина + Юго-Вост. Аляски 19/37 3850 0,030 0,0669
(Alsek, Taku, Stikine and Southern Alaska)
Реки Насс, Скина и о. Королевы Шарлотты 27/78 53І2 0,051 0,0691
(Nass, Skeena, Queen Charlotte Islands)
Сев. и центр. ч. конт. поб. Брит. Колумбии 22/52 3849 0,057 0,0673
(North-Central British Columbia Mainland)
Южн. ч. конт. поб. Брит. Колумбии (Southern І0/І9 1556 0,054 0,0579
British Columbia Mainland)
Р. Фрейзер (Fraser River) 71/214 12955 0,041 0,0709
Вост. поб. о. Ванкувер (Vancouver Island East 16/44 4946 0,058 0,075
Coast)
Зап. поб. о. Ванкувер (Vancouver Island West 19/59 4940 0,056 0,0721
Coast)
Вашингтон (Washington) 13/18 1312 0,031 0,0645
Верх. и ниж. ч. р. Колумбии (lower and middle 20/20 І404 0,055 0,0663
Columbia River)
Летн. раса верх. ч. р. Колумбии и р. Снейк (upper 7/7 441 0,062 0,0728
Columbia and Snake River, summer and fall runs)
Вес. раса верх. ч. р. Колумбии и р. Снейк (upper 8/14 752 0,066 0,0789
Columbia and Snake River, spring run)
Сев. и центр. ч. Орегона (Northern and Central 7/8 457 0,035 0,0623
Coastal Oregon)
Южн. ч. Орегона и р. Кламач (Southern Coastal І0/І0 716 0,039 0,0930
Oregon and Klamath River)
Калифорния (California’s Central Valley) 15/19 1098 0,010 0,0865
Локусы (13) Cgo2, Cgo4, Cke4, CkilOO, Cmy325, Cts2, Cts9, CtslOO, CtslOl,
________________________________________________________Cts102, Cts104, Cts107, Ssa197_______________________________________
По Banks et al., 2000
Р. Сакраменто, Калифорния (California’s Central І9/4І 2638 0,078 -
Valley)
Локусы (10) Cts-1, Cts2, Cts-3, Cts-5, Cts9, CtslO, Cts13, Cmy-77, Cts104,
________________________________________________________Cts107_______________________________________________________________
По Beacham et al., 2008г Р. Юкон 19/30 3 741 0,038
Локусы (30) Cne7, Cne102, Cne9, Ckill, Cts9, Cke4, ц73, Ctsg474, Cts2, Ctsl,
Cts3.1, Cgo2, Cmy325, Cgo4, Cts212, Ssa408, Cke2, Cts210b, Cts211, Cts208b, Ctsl04, Cts107, Ssa197, CkilOO, Cts213, Cts311, ________________________________________________________CkilO, CtslOl, Cmm1080, CtslOO_______________________________________
(Уи et аі., 2012). К сожалению, по сравнению с другими видами рода сима исследована крайне недостаточно.
Таким образом, имеется информация для популяций пяти видов, нерестующих в большей части североамериканских рек. Кроме того, что исследованиями охвачена вся американская часть ареала видов, вся камеральная обработка выполнена в двух лабораториях (в единых методических условиях) по практически совпадающему для каждого вида набору микросателлитных локусов. Благодаря этому можно корректно сопоставить уровни генетической дифференциации американских популяций видов лососей. По материалам таблиц 1-7 можно заключить, что для каждого вида рода характерен свой
уровень генетической дифференциации Fsт. В порядке увеличения величины Fsт виды лососей, размножающихся в реках американского побережья Тихого океана, можно расположить в виде следующего ряда: горбуша (чет. пок.) < горбуша (нечет, пок.) < кета < чавыча < кижуч < нерка. Данный ряд отличается от аналогичного, полученного по изменчивости аллозимных локусов, только положением кижуча (Пустовойт, 2010). Кроме того, данный анализ подтверждает ранее отмеченное наблюдение (Пустовойт, 2010), что в азиатских популяциях нерки и кеты генетическая дифференциация этих видов ниже, чем в американских. Для популяций прочих видов, размножающихся в реках азиатского побережья, пока недостаточно данных для корректного сравнения.
Таблица 7. Значения показателя генетической дифференциации FST в популяциях кижуча
Регион Кол-во популяций/выборок Кол-во экз. Fst IFsl'/ / (k-i)
По Beacham et al., 2011a
П-в Камчатка и р. Юкон (Russia-Yukon 4/5 237 0,137 0,0669
River)
Юго-Восточная Аляска (Southeast 10/13 1555 0,045 0,0233
Alaska)
Реки Алсек + Стикина + Насс + Скина 36/91 6258 0,027 0,0215
(Alsek, Stikina, Nass and Skeena rivers)
О. Королевы Шарлотты (Queen 20/28 1397 0,053 0,0218
Charlotte Islands)
Сев. и цент. ч. Брит. Колумбии 50/130 9289 0,034 0,0240
(Northern and Central Coast of British
Columbia)
Южн. ч. Брит. Колумбии (Southern 19/50 3908 0,025 0,0182
Coast of British Columbia)
О. Ванкувер (Vancouver Island) 41/121 11799 0,036 0,0214
Сред. ч. р. Фрейзер + р. Томпсон 62/263 9677 0,028 0,0209
(middle Fraser and Thompson Rivers)
Нижн. ч. р. Фрейзер (lower Fraser 19/89 4135 0,023 0,0189
River)
Пьюджет Саунд + канал Худ + пр. Хуан 21/21 1826 0,026 0,0188
де Фука (Puget Sound, Hood Canal,
Strait of Juan de Fuca)
Поб. Вашингтона (coastal Washington) 7/7 550 0,023 0,0171
Р. Колумбия (Columbia River) 12/12 1452 0,031 0,0188
Орегон (Coastal Oregon) 11/20 1101 0,030 0,0227
Калифорния (Coastal California) 6/7 324 0,067 0,0205
Total 318/857 50523 0,058
Локусы (17) Oneiii, 0my1011, Ots3, Okii, One13, Oct18, 0g02, Ssa407, P53, Ots213,
0ki10, Omy325, 0ki101, 0ts101, 0ts103, OtsG253b, 0ki100
По Olsen et al., 2004
Р. Юкон (Yukon River) 2/4 274 0,091
Локусы (3) One^3, Okii, Otsi
По Johnson, Banks, 2008
Орегон (Oregon) 24/42 2 434 0,021
Локусы (8) One13, Ots2, p53, Oki16, Ots215, 0ts520, Ots3, Ocl8
Более высокие значения показателя Fst обнаружены у видов, имеющих в популяциях группировки рыб, различающихся сроками нерестового хода и местами нереста (экологические расы), возрастом полового созревания, временем пресноводного и морского периодов жизни и т. д. Предложено характеризовать данные группировки в рамках внутривидового экологического разнообразия, т. е. существования широкого спектра внутривидовых группировок (Кузищин и др., 2010). Разнообразие экологических группировок у лососей в каждой популяции подвержено влиянию широкого круга факторов окружающей среды, адаптация к ним позволяет виду устойчиво существовать. Адаптации лососей к локальным условиям существования важны в создании внутривидового генетического разнообразия (Салменкова, 2013; Fraser et al., 2011).
Можно обоснованно предполагать положительную связь между генетическим и экологическим разнообразием, однако количественное выражение показателя экологического разнообразия пока не разработано. В поддержку данной гипотезы говорят факты (некоторые отмечены в данном обзоре) о существенных генетических отличиях, выраженных в показателях FST, между выборками производителей разных рас.
ЗАКЛЮЧЕНИЕ
Необходимо отметить практическое значение подробных сведений о генетической изменчивости ми-кросателлитных локусов в популяциях каждого вида лососей на одном примере. С 15 июля по 9 августа 2009 г. в центральной части Берингова моря было собрано 450 неполовозрелых особей нерки (Beacham et al., 2011б). Благодаря наличию в генетической лаборатории в Канаде (Pacific Biological Station, Nanaimo, Canada) собственной базы данных о генетической структуре практически всех крупных популяций нерки, удалось оценить вклад отдельных стад в уловах рыб в Беринговом море: 86,0% рыб были воспроизведены в реках и озерах Аляски (Bristol Bay), 10,2% имели российское происхождение, оставшиеся 3,8% — канадское.
Кроме этого, авторы указали вклад отдельных популяций в указанные группировки. Например, для российской нерки указаны следующие источники: р. Камчатка, Карагинский залив, Олюторский залив, Чукотка и оз. Курильское. Большая часть российской нерки была поймана севернее 56° северной широты, она на 88% состояла из особей, выросших в р. Камчатка. Среди нерки, пойманной к югу от 56° северной широты, 67% имели происхождением оз. Курильское и Карагинский залив. Поскольку задачей работы было
выделить канадскую нерку, то авторы приводят более впечатляющие результаты анализа, например 7 экземпляров были из р. Фрейзер, 4 особи — из р. Сти-кина и т. д. Столь подробный статистический анализ проведен по методике, отработанной ранее для дифференциации популяций в смешанных уловах (некоторые работы указаны в списке литературы). Подобные работы служат серьезным подспорьем при определении квот на вылов, поскольку позволяют выяснить, из каких популяций лососи попали в смешанные уловы.
Проведенный нами анализ показал, что в России сейчас нет генетической лаборатории, имеющей сравнимую по охвату популяций базу данных об изменчивости микросателлитных локусов каждого вида тихоокеанских лососей. Единственная база создана в Институте общей генетики РАН (Афанасьев и др., 2011) для азиатских популяций кеты. Российская генетическая база могла бы не только служить целям прогнозирования, но и быть полезной для независимой экспертизы результатов генетического анализа смешанных уловов, выполненных в зарубежных лабораториях.
СПИСОК ЛИТЕРАТУРЫ
Алтухов Ю.П., Салменкова Е.А. 2002. ДНК полиморфизм в популяционной генетике // Генетика. Т. 38. № 9. С. 989-1008.
Алтухов Ю.П., Салменкова Е.А., Омельченко В.Т. 1997. Популяционная генетика лососевых рыб. М.: Наука. 288 с.
Афанасьев К.И., Рубцова Г.А., ШитоваМ.В., Малинина Т.В., Животовский Л.А. 2008. Межрегиональная дифференциация кеты Сахалина и Южных Курил по микросателлитным локусам // Генетика. Т 44. № 7. С. 956-963.
Афанасьев К.И., Рубцова Г.А., ШитоваМ.В., Малинина Т.В., Ракицкая Т.А., Прохоровская В.Д., ШевляковЕ.А., ЗаваринаЛ.О., БачевскаяЛ.Т., Че-решнев И.А., Брыков В.А., Ковалев М.Ю., Шевляков В.А., Сидорова С.В., Борзов С.И., Погодин В.П., Федорова Л.К., Животовский Л.А. 2011. Популяционная структура кеты ОпсогИупсИш keta российского Дальнего Востока, выявленная по микроса-теллитным маркерам // Биология моря. Т. 37. № 1. С.39-47.
Бачевская Л.Т., Переверзева В.В. 2011. Генетическая структура популяций кеты (ОпсогИупсИш keta (Wa1baum)) по данным об изменчивости нуклеотидных последовательностей гена цитохрома Ь митохондриальной ДНК // Генетика. Т. 47. № 11. С. 1481-1490.
Голованов И.С., Марченко С.Л., Пустовойт С.П. 2009. Генетический мониторинг североохотоморских популяций горбуши ОпсогИупсИи gorbuscha // Цитология и генетика. 009. Т. 43. № 6. С. 18-27.
ГордееваН.В. 2012. Высокие оценки дифференциации популяций горбуши ОпсогИупсИш gorbuscha по локусу главного комплекса гистосовместимости МНС-1 поддерживают гипотезу «локальных стад» // Вопр. ихтиологии. Т. 52. № 1. С. 72-81.
Гордеева Н.В., Салменкова Е.А., Алтухов Ю.П. 2006. Исследование генетической дифференциации горбуши, вселенной на Европейский Север России, с использованием микросателлитных и аллозим-ных локусов // Генетика. Т. 42. № 3. С. 349-360.
Кузищин К.В., Груздева М.А., Савваитова К.А., ПавловД.С., СтэнфордД.А. 2010. Сезонные расы кеты и их взаимоотношения в реках Камчатки // Вопр. ихтиологии. Т. 50. № 2. С. 202-215.
Пустовойт С.П. 2000. Генетическое разнообразие популяций кеты (ОпсогИупсИш keta), горбуши (О. gorbuscha) и нерки (О. nerka), размножающихся в реках Западной Камчатки // Успехи современной биологии. Т. 120. № 3. С. 273-278.
Пустовойт С.П. 2010. Генетическая дифференциация в азиатских и американских популяциях видов рода тихоокеанские лососи (ОпсоАупсИш, Sa1moшformes) // Изв. Тихоокеан. НИИ рыб. хоз-ва и океанографии. Т. 162. С. 113-138.
РубцоваГ.А., Афанасьев К.И., Малинина Т.В., Шитова М.В., Ракицкая Т.А., Прохоровская В.Д., Животовский Л.А. 2008. Дифференциация популяций кеты (ОпсогИупсИш keta ^а1Ьаит)) по микроса-теллитным и аллозимным маркерам: сравнительный анализ // Генетика. Т. 44. № 7. С. 964-971.
Салменкова Е.А. 2013. Молекулярно-генетические основы процессов адаптации и подходы к их анализу // Генетика. Т. 49. № 1. С. 94-102.
Хрусталева А.М., Зеленина Д.А. 2008. Сезонная и межгодовая изменчивость микросателлитной ДНК нерки (ОпсогИупсИш пе^О) двух озерно-речных систем Камчатки // Генетика. Т. 44. № 7. С. 948-955.
Шпигальская Н.Ю., Брыков Вл.А., Гаррет А.Дж., Кухлевский А.Д., Шапорев З.А., Варнавская Н.В.
2008. Межпопуляционная изменчивость митохондриальной ДНК чавычи ОпсогИупсИш tschawytscha ^а1Ьаит) // Генетика. Т. 44. № 7. С. 972-982.
Шпигальская Н.Ю., Брыков Вл.А., Кухлевский А.Д.
2009. Полиморфизм мтДНК горбуши Камчатки и острова Сахалин // Исслед. водн. биол. ресурсов
Камчатки и сев.-зап. части Тихого океана. Вып. 13. С.74-87.
Шунтов В.П., Темных О.С. 2008. Тихоокеанские лососи в морских и океанических экосистемах. Владивосток: ТИНРО-Центр. Т. 1. 481 с.
BanksM.A., Rashbrook V.K., CalavettaM.J., Dean C.F., Hedgecock D. 2000. Analysis of microsatellite DNA resolves genetic structure and diversity of chinook salmon (Oncorhynchus tschawytscha) in California’s Central Valley // Canadian Journal of Fish and Aquatic Science. 57 (5). P. 915-927.
Beacham T.D., Candy J.R., Jonsen K.L., Supernaultn J., Wetklo M., Deng L.T., Miller K.M., Withler R.E., Varnavskaya N. 2006а. Estimation of stock composition and individual identification of chinook salmon across the Pacific Rim by use of microsatellite variation // Transactions of the American Fisheries Society. 135. 4. P. 861-888.
Beacham T.D., Candy J.R., Le K.D., Wetklo M. 2009. Population structure of chum salmon (Oncorhynchus keta) across the Pacific Rim, determined from microsatellite analysis // Fishery Bulletin. 107. 2. P. 244-260.
Beacham T.D., Candy J.R., McIntosh B., Mac ’Connachie C., TabataA., KaukinenK., DengL.T., Miller K.M., Withler R.E., Varnavskaya N.V 2005а. Estimation of stock composition and individual identification of sockeye salmon on a Pacific Rim basis using microsatellite and major histocompatibility complex variation // Transactions of the American Fisheries Society. 134. 5. P. 1124-1146.
Beacham T.D., Candy J.R., PorsztE., Sato S., Urawa S. 2011б. Microsatellite identification of Canadian sockeye salmon rearing in the Bering Sea // Transaction of the American Fisheries Society. 140. 2. P. 296-306.
Beacham T.D., Candy J.R.,SupernaultK. J., WetkloM., Deagle B., Labaree K., Irvine J.R., Miller K.M., Nelson R.J., Withler R.E. 2003а. Evaluation and application of microsatellites for population identification of Fraser River chinook salmon (Oncorhynchus tschawytscha) // Fishery Bulletin. 101.
2. P. 243-259.
Beacham T.D., Jonsen K.L., Supernault J., WetkloM., Deng L.T., Varnavskaya N. 2006б. Pacific Rim population structure of Chinook salmon as determined from microsatellite analysis // Transaction of the American Fisheries Society. 135. 6. P. 1604-1621.
Beacham T.D., Mc ’Intosh B., Mac ’Connachie C. 2002. Microsatellite identification of individual sockeye
salmon in Barkley Sound, British Columbia // Journal of Fish Biology. 61 (4). P. 1021-1032.
Beacham T.D., Mc’Intosh B., Mac’Connachie C. 2004. Population structure of lake type and river type sockeye salmon in transbondary rivers of northern British Columbia // Journal of Fish Biology. 65 (2). P. 389-402.
Beacham T.D., Mc’Intosh B., Mac’Connachie C. 20056. Population structure and stock identification of sockeye salmon (Oncorhynchus nerka) in coastal lakes in British Columbia, Canada // Canadian Journal of Zoology. 83 (6). P. 834-844.
Beachan T.D., Mc’Intosh B., Mac’Connachie C., Miller K.M., Withler R.E., Varnavskaya N. 2006b. Pacific Rim population structure of sockeye salmon as determined from microsatellite analysis // Transactions ofthe American Fisheries Society. 135. 1. P. 174-187.
Beacham T.D., Mc’Intosh B., Mac’Connachie C., Spilsted B., White B.A. 2012. Population structure of pink salmon (Oncorhynchus gorbuscha) in British Columbia and Washington, determined with microsatellites // Fishery Bulletin. 110. 2. P. 242-256.
Beacham T.D., Sato S., Urawa S., Le K.D., WetkloM. 2008a. Population structure and stock identification of chum salmon Oncorhynchus keta from Japan determined by microsatellite DNA variation // Fisheries Science. 74. 5. P. 983-994.
Beacham T.D., SpilstedB., Le K.D., WetkloM. 20086. Population structure and stock identification of chum salmon (Oncorhynchus keta) from British Columbia determined with microsatellite DNA variation // Canadian Journal of Zoology. 86. 9. P. 1002-1014.
Beacham T.D., SupernaultK.J., WetkloM., Deagle B., Labaree K., Irvin J.R., Candy J.R., Miller K.M., Nelson R.J., Withler R.E. 20036. The geographic basis for population structure in Fraser River Chinook salmon (Oncorhynchus tschawytscha) // Fishery Bulletin. 101. 2. P. 229-242.
Beacham T.D., Varnavskaya N.V., Le K.D., Wetklo M. 2008b. Determination of population structure and stock composition of chum salmon (Oncorhynchus keta) in Russia determined with microsatellites // Fishery Bulletin. 106. 3. P. 245-256.
Beacham T.D., Varnavskaya N.V., Mc’Intosh B., Mac ’Connachie C. 2006r. Population structure of sockeye salmon from Russia determined with microsatellite DNA variation // Transactions of the American Fisheries Society. 135, 1. P. 97-109.
Beacham T.D., Wetklo C., Wallace C., Olsen J.B., Flannery B.G., Wenburg J.K., Templin A., Anto-
novich A., Seeb L.W. 2008r. The application of microsatellite for stock identification of Yukon River chinook salmon // North American Journal of Fisheries Management. 28. 1. P. 283-295.
Beacham T.D., WetkloM., DengL.T., Mac ’Connachie C. 2011a. Coho salmon population structure in North America determined from microsatellites // Transaction of the American Fisheries Society. 140. 2. P. 253-270.
Fraser D.I., Weir L.K., Bernatchez L., Hansen M.M., TaylorE.B. 2011. Extent and scale of local adaptation in salmonid fishes: review and meta-analysis // Heredity. 106. P. 404-420.
Goudet J. 1995. FSTAT (vers 1.2.): a computer program to calculate F-statistic // Journal of Heredity. 86. P. 485-486.
Johnson M.A., Banks M.A. 2008. Genetic structure. migration, and patterns of allelic richness among coho salmon (Oncorhynchus kisutch) populations of the Oregon coast // Canadian Journal of Fisheries and Aquatic Science. 65. 7. P. 1274-1285.
Kitanishi S., Yamamoto T., Higashi S. 2009. Microsatellite variation reveals fine-scale genetic structure of masu salmon, Oncorhynchus masou, within the Atsuta River // Ecology of Freshwater Fish. 18. 1. P. 65-71.
Lewis P.O., Zaykin D. 2002. Genetic Data Analysis: Computer program for the analysis of allelic data. Version 1. (http://hydrodiction.eeb.uconm.edu/ plewis/).
Nagylaki T. 1998. Fixation indices in subdivided populations // Genetics. 148. P. 1325-1332.
Nei M., Kumar S. 2000. Molecular Evolution and Phylogenetics. Oxford University Press. 333 p.
O’ConnellM., WrightJ.M. 1997. Microsatellite DNA in fishes // Reviews in Fish Biology and Fisheries. 7.
3. P. 331-363.
Olsen J.B., Flannery B.G., Beacham T.D., Bromaghin J.F, Crane P.A., Lean C.F., DunmallK.M., Wenburg J.K. 2008. The influence of hydrographic structure and seasonal run timing on genetic diversity and isolation in chum salmon (Oncorhynchus keta) // Canadian Journal of Fisheries and Aquatic Science. 65 (9). P. 2026-2042.
Olsen J.B., Spearman W.J., Sage G.K., Miller S.J., Flannery B.G., Wenburg J.K. 2004. Variation in the population structure of Yukon River chum and coho salmon: evaluating the potential impact of localized habitat degradation // Transactions of the American Fisheries Society. 133. P. 476-483.
Sato S., Kojima H., Ando J., Ando H., Wilmot R.L., Seeb L.W., Efremov V.V., LeClair L., Buchholz W., Jin D.-H., Urawa S., KaeriyamaM., Urano A., Abe S. 2004. Genetic population structure of chum salmon in the Pacific Rim inferred from mitochondrial DNA sequence variation // Environmental Biology of Fishes. 69. P. 37-50.
Suk H.Y., Neff B.D., Quach K., Morbey Y.E. 2012. Evolution of introduced Chinook salmon (Oncorhynchus tschawytscha) in lake Huron: emergence of population genetic structure in less than 10 generation // Ecology of Freshwater Fisheries. 21. P. 235-244.
Weir B.S., Cockerham C.C. 1984. Estimating F-statistics for the analysis of population structure // Evolution. 38 (6). P. 1358-1370.
Withler R.E., Le K.D., Nelson R.D., Miller K.M., Beacham T.D. 2000. Intact genetic structure and high levels of genetic diversity in bottlenecked sockeye salmon (Oncorhynchus nerka) populations of the Fraser River, British Columbia // Canadian Journal of Fisheries and Aquatic Science. 57 (10). P. 1985-1998.
Yoon M., Sato S., Seeb J.E., Brykov V., Seeb L.W., Varnavskaya N.V., Wilmot R.L., Jin D.H., Urawa S., Urano A., Abe S. 2008. Mitochondrial DNA variation and genetic population structure of chum salmon Oncorhynchus keta around the Pacific Rim // Journal of Fish Biology. 73, 5. P. 1256-1266.
Yu J.N., Azuma N., Abe S. 2012. Genetic differentiation between collection of hatchery and wild masu salmon (Oncorhynchus masou) inferred from mitochondrial and microsatellite DNA analyses // Environmental Biology of Fishes. 94, 1. P. 259-271.
