CC BY
60
2011
Известия ТИНРО
Том 166
УДК 597.5:591.3(265.54)
В.П. Гнюбкина1, А.И. Маркевич2*
1 Институт биологии моря им. А.В. Жирмунского ДВО РАН; 2 Дальневосточный морской биосферный государственный природный заповедник ДВО РАН, 690041, г. Владивосток, ул. Пальчевского, 17
ЭМБРИОНАЛЬНОЕ РАЗВИТИЕ И ПРЕДЛИЧИНКИ ТИХООКЕАНСКОЙ ВОЛОСАТКИ HEMITRIPTERUS VILLOSUS (SCORPAENIFORMES: HEMITRIPTERIDAE) С ЗАМЕЧАНИЯМИ К РАНЕЕ СДЕЛАННЫМ ОПИСАНИЯМ
В аквариальных условиях проведены наблюдения и подробно описано эмбриональное развитие тихоокеанской волосатки Hemitripterus villosus, обитающей в зал. Петра Великого Японского моря. Полученные сведения сравнили с описанием эмбриогенеза тихоокеанской волосатки, сделанным ранее на о. Хоккайдо (Япония). Показано, что во второй половине инкубационного периода продолжается развитие органов и систем эмбриона. При значительном превышении температуры воды в период вылупления предличинок по сравнению с природными условиями резко возрастает количество уродств у эмбрионов. Морфологические описания сравниваемых предличинок совпадают.
Ключевые слова: Hemitripterus villosus, залив Петра Великого, эмбриональное развитие, предличинки.
Gnyubkina V.P., Markevich A.I. Embryonic development and prolarvae of Hemitripterus villosus (Scorpaeniformes: Hemitripteridae) with comments on its early descriptions // Izv. TINRO. — 2011. — Vol. 166. — P. 54-60.
Embryonic development of the sea raven Hemitripterus villosus from Peter the Great Bay, Japan Sea is described in detail under aquarian conditions and compared with earlier description of its embryogenesis made in Japan. Organs and body systems of the embryo continue to develop in the second half of incubation period, unlike previous description. Water warming before the prolarvae hatching increases the number of abnormal embryos. Morphological description of prolarvae coincides with the earlier one.
Key words: Hemitripterus villosus, Peter the Great Bay, embryonic development, prolarva.
Введение
Тихоокеанская волосатка Hemitripterus villosus (Pallas, 1814) распространена по азиатскому побережью Тихого океана от Желтого до Берингова моря (Линдберг, Красюкова, 1987), встречается в широком диапазоне глубин — от 0 до 540 м — и обычна у побережья России (Parin et al., 2002). Размножается тихоокеанская волосатка в мелководной прибрежной зоне по всему ареалу оби-
* Гнюбкина Валентина Петровна, научный сотрудник, e-mail: valgnyubkina@ mail.ru; Маркевич Александр Игоревич, кандидат биологических наук, научный сотрудник, e-mail: alexmarkfish@mail.ru.
тания (Токранов, 1988; Munehara, 1992; Маркевич, 2000), что делает весьма уязвимой ее икру, которая развивается длительный период времени осенью и зимой при низкой температуре воды (Okiyama, Sando, 1976). В работах японских исследователей 1960-1970-х гг. (Kyushin, 1968; Okiyama, Sando, 1976) рассмотрено развитие эмбрионов тихоокеанской волосатки и описаны предличинки и личинки.
Цель нашей работы заключалась в подробном изучении эмбриогенеза тихоокеанской волосатки, описании ее предличинок и сравнении этих данных с более ранними литературными сведениями.
Материалы и методы
Икра тихоокеанской волосатки была собрана на акватории Дальневосточного морского биосферного заповедника, с нерестилища у о. Большой Пелис, описанного ранее (Маркевич, 2000), и инкубировалась с 4 октября 2008 г. по 30 января 2009 г. в аквариальной Института биологии моря ДВО РАН. В процессе развития икры регулярно отбирали серии по 3-5 икринок для их описания.
Эмбрионы и предличинок фиксировали 4 %-ным раствором формальдегида и просматривали на бинокулярном микроскопе МБС-10 при увеличении 56х. Температуру воды регистрировали термометром с ценой деления 0,2 оС. Фотографии получали при помощи бинокулярного микроскопа Leica и фотокамеры Leica DC 150 при увеличении 40-50х. Промеры пластических и подсчеты мери-стических признаков делали при помощи окуляр-микрометра по общепринятой схеме (Ланге, Дмитриева, 1981).
Всего для анализа было использовано 82 экз. эмбрионов и предличинок тихоокеанской волосатки. Стадии развития эмбрионов обозначены цифрами по схеме С.Г. Крыжановского (1948) и буквами (Васнецов, 1953), где «з» — стадия эмбриогенеза.
Результаты и их обсуждение
Кладка тихоокеанской волосатки округлой формы, диаметром 9,5 см и массой 150 г, икринки прочно держатся в кладке, их форма сферическая, диаметр — 4,3 мм (4,1-4,5). Оболочка икры очень толстая — 0,1 мм, прочная, эластичная, прозрачная. Икра была взята для эксперимента на стадии 5з. Зародыш в виде валика длиной 1,8 мм. Окраска желточного мешка коричневатая, содержимое его неоднородно, в нем находятся плотные включения — беловатые хлопья. Жир содержится в 10-12 каплях оранжевого цвета. Перивителлиновое пространство большое. Дальнейшее описание эмбриогенеза представлено в табл. 1.
Таблица 1
Эмбриональное развитие тихоокеанской волосатки Hemitripterus villosus
Table 1
Embryonic development of sea raven Hemitripterus villosus
День инкубации Описание развития эмбриона
1-й Закладка нервной трубки
4-й Закладка 10 миотомов
5-й Эмбрион занимает '/5 окружности желтка. Обрастание глазных пузырей, дифференцировка головного мозга. Обозначились 20 миотомов, высокая плавниковая складка. В желточном мешке беловатые включения
6-й Стадия 6з. Эмбрион занимает '/4 окружности желтка. Начало пигментации глаз, заметен хрусталик. Жировых капель 6. Увеличился средний отдел мозга, заметны грудные плавники, жаберные дужки
9-й Эмбрион занимает '/3 окружности желтка, окраска глаз сетчатая, жировых капель 4, обозначились обонятельные ямки
Продолжение табл. 1 Table 1 continued
^енЬ Описание развития эмбриона
инкубации r г
Эмбрион занимает '/2 окружности желтка. Миотомов 24-26. Есть вена на желточном мешке, кровь в ней красная, заметна сердечная трубка
Стадия 7з. Эмбрион занимает 2/3 окружности желтка, хвост не доходит до 17 й головы. Увеличился продолговатый мозг. Сомкнулся глазной эмбриональ-
ный шов, окраска глаз темная. Миотомов 34-36. На теле появились точки хроматофоров (рис. 1, А) 20-й Заметна пульсация сердца (около 60 уд./мин)
Хвост эмбриона доходит до головы, жировые капли слились в одну, окраска 23-й глаз интенсивная, с металлическим блеском, тело покрыто мелкими ме-
ланофорами, исключая последнюю треть хвоста
Нижняя челюсть сформирована; жаберные дужки, жаберные крышки еще 25-й их не прикрывают. Обозначились основания грудных плавников. Усилилась
окраска тела, мозга и нотохорда
Проявились печень и анальная трубка, жаберные лепестки; стал свободен 28-й хвостовой отдел. Появились эритрофоры, ксантофоры и гуанофоры. Туло-
вищных миотомов 18-19, хвостовых 30-35
Стадия 8з. Голова пригнута к желточному мешку. Виден большой нижний рот, заметны полукружные каналы, сформировалось сердце, желточный 33-й мешок шероховатый. Проявилась нижняя вена, кровь в ней красная. По-
явились железы вылупления на передней части головы и на верхних секторах глаз
Общая длина (TL) эмбриона составляет 8,7 мм. Длина желточного мешка 37-й 4,4 мм, высота 2,5 мм, диаметр жировой капли 0,8 мм. Хвост эмбриона
заходит за голову. Окраска тела и головы значительно усилилась
TL эмбриона 9,1 мм, длина головы 1,2 мм, диаметр глаза 0,8 мм. Туловищных миотомов 19-20, хвостовых 31-36. В полукружных каналах образо-44-й валось по два отолита. Частота сердцебиения 120 уд./мин. Проявились
сосуды около жаберных дужек и около лептотрихий и верхняя вена, кровь в них красная. Железы вылупления расположены по всей голове
TL эмбриона 12,2 мм. На туловищном отделе эмбриона плавниковая складка низкая, на хвостовом отделе высокая, ограничивающая хвостовую лопасть. 51 й Проявились петли кишечника, на жаберных дужках образовались жаберные
лепестки. Жаберные крышки, прикрывающие жаберные дужки эмбриона, подвижны. Сформирована роговица, хрусталик выступает из ретинальной чаши. Появился плечевой пояс
53 й Голова уплощена, нижняя челюсть выдвинулась вперед, на ней появились зубы
60 й ТЬ эмбриона 11,5 мм. Туловищных миотомов 19-21, хвостовых 31-36. Уростиль стал загибаться вверх. Желточный мешок грушевидный, жировая капля и беловатые хлопья встроились в кишечник, зубы имеются на обеих челюстях. Частота сердечных сокращений 100 уд./мин
65 й Голова эмбриона приподнята от желточного мешка, извлеченный из икринки эмбрион активно плавает
69 й ТЬ эмбриона 12,0 мм. Жировая капля расположена в передней части кишечника. Сосудистая система развита по всему телу
79 й Желточный мешок значительно сузился каудально. Анальный выступ у некоторых экземпляров длиннее на 0,2-0,3 мм. Хорошо видны характерные меланофорные ряды на спине эмбриона
81 й ТЬ эмбриона 13,2 мм. Длина головы 3,1 мм, высота 2,0, диаметр глаза 1,5 мм, диаметр слуховой капсулы 1,6, длина рыла 0,4 мм
Окончание табл. 1 Table 1 finished
День инкубации
Описание развития эмбриона
Тело эмбриона округлилось, проступает яркий рисунок, но V, хвостового
94-й
отдела не окрашена. Уростиль загнут кверху, в хвостовом плавнике скопление скелетогенной мезенхимы. Эмбрион двигает челюстями, жаберными крышками и очень подвижен. Глаза расположены под углом друг к другу ТЬ эмбриона 13,5 мм. Начало вылупления предличинок (рис. 1, Б). Частота 99-й сердечных сокращений 162 уд./мин. Кишечник сформирован, но анус не
прорван
Предличинки вылупляются со всей поверхности кладки. Начали появляться уродливые особи (около 30 %)
Нормально развитых эмбрионов осталось около 20 %, окраска их очень плотная и интенсивная
113-й Нормальных эмбрионов около 10 %. Кладка сильно разрыхлена
103-й
108-й
118-й
В небольшом количестве икринок остались только уродливые эмбрионы. Кладка осыпалась
Описание предличинок.
ТЬ 13,5 мм (13,1-14,2) (табл. 2), голова крупная, приплюснута сверху, черепная коробка непрозрачная (рис. 1, В). Рот большой, нижний, глаза крупные, расположены под углом, челюсти выдвинуты вперед, зубы есть на обеих челюстях. Жаберные крышки прикрывают жаберные дужки, на дужках сформированы жаберные лепестки. Есть обонятельные ямки и слуховые капсулы с полукружными каналами, в которых по два отолита. Плечевой пояс сформирован, грудные плавники большие. Плавниковая складка короткая на туловищном отделе, далее высокая, вычленяется хвостовая лопасть. В хвостовом плавнике 5 лучей, уростиль загнут кверху. Желточный мешок грушевидный, расположен узкой частью каудально. Сформированы сердце, печень, мочевой пузырь, петли кишечника, анус не прорван, перистальтики в кишечнике нет. Кровообращение полное. Окраска предличинок яркая, желто-коричневая, обусловлена наличием в покровах мелких меланофоров, ксан-тофоров и эритрофоров. На голове теменное скопление мела-
Рис. 1. Развитие тихоокеанской волосатки Hemitripterus villosus: А — икра на стадии эмбриогенеза; Б — эмбрион на стадии вылупления; В — предличинка
Fig. 1. Embryonic development of sea raven Hemitripterus villosus: A — eggs embryogenesis; Б — hatching of embryo; B — prolarva 57
нофоров, окрашены рыло и жаберные крышки. На спинной части тела расположены 4-5 рядов меланофоров, на перитонеуме крупные меланофоры и гуанофо-ры, конец хвостового отдела прозрачный. Количество миотомов туловищного отдела 20-21, хвостового 31-36, из них 10-12 неокрашенных.
Таблица 2
Пластические признаки предличинок тихоокеанской волосатки Hemitripterus villosus
Table 2
Morphometric parameters of the Hemitripterus villosus prolarvae
тт Литературные данные
Признак Наши данные (Kyushin, 1968)
_мм_% l_мм_% l
Общая длина, ТЬ 13,5 (13,1 -14,2) - 13,02-15,16 -
Длина тела, 1 12,8 (12,4' -13,2) - 14,70 -
Длина туловища, ай 3,4 (3,3- 3,5) 26,6 4,08 27,8
Длина хвоста, ей 7,0 (6,8- 7,3) 42,7 7,01 47,7
Антеанальное расстояние, аА 6,5 (6,1- 6,8) 50,8 7,69 52,3
Наибольшая высота тела, Н 2,9 (2,7- 3,2) 22,7 - -
Наименьшая высота тела, к 1,8 (1,4- -2,1) 14,1 2,07 14,1
Длина головы, 1еерк 3,1 (2,8- 3,3) 24,2 3,60 24,5
Высота головы, Неерк 2,0 (1,8- 2,4) 15,6 - -
Длина рыла, ао 0,8 (0,7- 0,9) 6,3 0,72 4,9
Диаметр глаза, о 1,5 (1,1- -1,8) 11,7 1,61 11,0
Заглазничное пространство, ро 1,1 (1,0- -1,2) 8,6 1,27 8,7
Длина желточного мешка, IV 4,4 (4,1- 4,6) 34,4 3,90 26,5
Высота желточного мешка, Hv 2,5 (2,3- 2,8) 19,5 1,90 12,9
Примечание. Прочерк — нет данных.
Длительность инкубации икры и температура воды, при которой она проводилась, различны в нашей работе и у японских исследователей (Ку^Ып, 1968): они составляли соответственно 104 сут до начала вылупления предличинок при средней температуре 14,59 ± 2,63 оС (8,0-18,4 оС) и 2184 ч (т.е. 91 сут) при температуре 12,07-13,53 оС.
В наших условиях инкубация икры началась через несколько дней после ее откладки. Судя по развитию глазных зачатков и наличию 10 миотомов (сомитов) в 3-й день инкубации и 20 — в 4-й, можно заключить, что это соответствует описанию развития эмбриона на 9-е сутки (формирование хрусталика, наличие 14-15 пар сомитов) в работе Кюсина (Ку^Ып, 1968). Таким образом, мы считаем, что начали инкубировать икру, которая уже развивалась в море 5 сут, т.е. к количеству дней инкубации в аквариуме следует добавлять 5 сут. Нами отмечено, что в это время у эмбриона уже есть сформированная плавниковая складка и обособлен хвостовой отдел, что не было отмечено в описании Кюсина (1968).
Описания икры из работы Кюсина (1968) и наши близки. Характерной ее особенностью является наличие большого количества беловатых хлопьев (гранул) в желточном мешке. Там же содержится жир в виде 120-160 отдельных капель (Ку^Ып, 1968), у «наших» эмбрионов жировых капель было меньше — 10-12.
На 11-е сутки развития (6-е — инкубации в аквариуме) эмбрион занимает '/4 поверхности желтка, но в наших условиях продолжается формирование головного мозга. Продолжает сохраняться различие в количестве жировых капель. У «наших» эмбрионов их значительно меньше (6), чем у японских (30). У эмбрионов уже работает сердце, они начинают двигаться, количество миотомов возросло до 24-26. 14-е (9-е) сутки: эмбрион занимает '/3 поверхности желтка в наших условиях, '/2 — в японских. 17-е (12-е) сутки: эмбрион занимает '/2 поверхности желтка, описания близки друг к другу. 20-е (15-е) сутки: количе-
ство миотомов 34-36 против 40-42 в описании Кюсина (1968); он только сейчас отмечает наличие плавниковой складки и не отмечает наличие меланофоров. У «наших» эмбрионов только сейчас отмечается биение сердца. 28-е (23-и) сутки наших исследований, 26,5-е — по Кюсину (1968): есть сходство в наличии хро-матофоров и пигментации тела, но «наши» эмбрионы заметно крупнее и занимают практически всю поверхность желтка. 49-е (44-е) сутки (47-е — по Кюсину (1968)): эмбрионы практически полностью сформированы, но у «наших» хвост заходит далеко за голову, у «японских» хвост только достает до головы; количество миотомов у наших эмбрионов значительно увеличилось — 49-57 против 40-42 у японских (не изменилось). Подвижность у «наших» эмбрионов отмечена позже — на 33-и сутки.
Кюсин (1968) полагает, что с этого момента (47-е сутки, 1133 ч развития) структурных изменений в эмбрионах не происходит, увеличивается только их размер и усиливается пигментация. Однако мы, основываясь на своих наблюдениях, считаем, что это не так: завершается формирование скелета плавников, сердечно-сосудистой и пищеварительной систем, челюстного аппарата, головного мозга. Эмбрион активно использует запас желтка, пигментация на поздних стадиях становится более яркой и разнообразной.
Учитывая, что средняя температура инкубации икры в наших наблюдениях (рис. 2) была заметно выше, чем в японских (на 1,5 °С), можно уверенно утверждать, что период развития икры тихоокеанской волосатки в наших условиях продолжительнее. Некоторое несоответствие процесса развития эмбрионов в наших наблюдениях и японских объясняется двумя факторами. Во-первых, у нас на начальном этапе инкубация проходила в течение месяца при более высокой температуре. В дальнейшем температурные условия стали более близки, но в работе Кюсина (1968) они были более стабильны, без резких изменений, как у нас. Во-вторых, японское описание довольно скудно и, на наш взгляд, не охватывает полностью всех изменений, происходящих во время развития эмбрионов.
Дни инкубации
Рис. 2. Температура воды в аквариуме во время инкубации икры тихоокеанской волосатки Hemitripterus villosus
Fig. 2. Water temperature in aquarium during incubation of the Hemitripterus villosus
eggs
Морфологическое описание и пластические признаки «наших» предличинок близки к «японским» (табл. 2), за исключением резкой разницы в размерах желточного мешка (у «наших» он больше) и количестве миотомов (у «наших» их тоже значительно больше, на 9-15). Наиболее приемлемое объяснение этому — неадекватный температурный режим (высокая температура в наших условиях), вследствие чего эмбрионы достаточно быстро сформировались, но процесс вы-лупления затормозился и начали вылупляться уродливые предличинки. Этот факт свидетельствует о высокой степени адаптации тихоокеанской волосатки к зимним условиям развития икры и приуроченности вылупления предличинок к февралю-марту (Okiyama, Sando, 1976). Факт опасности затягивания вымета сформированных предличинок и в результате их нежизнеспособности был ранее отмечен у тихоокеанского окуня Sebastes schlegelii (Kusakari, 1995). Также (Yatsu, 1980) ранее было показано на маслюковых рыбах, что количество позвонков у одного и того же вида изменяется на 4-8 ед. и зависит от места обитания особи — у рыб более северных широт позвонков (и соответственно миотомов) больше.
Заключение
Результаты проведенных нами исследований дополняют описания эмбрионального развития и предличинок тихоокеанской волосатки, сделанные ранее японскими исследователями, что в совокупности дает полное представление об этой стадии жизненного цикла данного вида рыб.
Список литературы
Васнецов В.В. Этапы развития костистых рыб // Очерки по общим вопросам ихтиологии. — М. : АН СССР, 1953. — С. 207-218.
Крыжановский С.Г. Экологические группы рыб и закономерности их развития // Изв. ТИНРО. — 1948. — Т. 27. — С. 5-232.
Ланге И.О., Дмитриева Е.Н. Методика эколого-морфологических исследований развития молоди рыб // Исследование размножения и развития рыб. — М. : Наука, 1981. — С. 67-88.
Линдберг Г.У., Красюкова З.В. Рыбы Японского моря и сопредельных частей Охотского и Желтого морей. Ч. 5 : монография. — Л. : Наука, 1987. — 526 с.
Маркевич А.И. Размножение костистой рыбы Hemitripterus villosus в заливе Петра Великого Японского моря // Биол. моря. — 2000. — Т. 26, № 4. — С. 272-274.
Токранов А.М. О размножении тихоокеанской волосатки Hemitripterus villosus (Pallas) в прибрежных водах Камчатки // 4-я Всесоюз. конф. по раннему онтогенезу рыб. Ч. 2. — М., 1988. — С. 111-112.
Kusakari M. Studies on the reproductive biology and artificial juvenile production of kurosoi Sebastes schlegeli (Hilgendorf) // Sci. Rep. Hokkaido Fish. Exp. Stn. — 1995. — № 47. — P. 41-124.
Kyushin K. The embryonic development and larval stages of Hemitripterus villosus (Pallas) // Bull. Fac. Fish. Hokk. Univ. — 1968. — Vol. 18, № 4. — P. 277-289.
Munehara H. Utilization of polychaete tubes as spawning substrate by the sea raven Hemitripterus villosus (Scorpaeniformes) // Env. Biol. Fish. — 1992. — Vol. 33, № 4. — P. 395-398.
Okiyama M., Sando H. Early life history of the sea raven, Hemitripterus villosus, (Hemitripteridae, Cottidae) in the Japan Sea // Bull. Jap. Sea Reg. Fish. Res. Lab. — 1976. — № 27. — P. 1-10.
Parin N.V., Fedorov V.V., Sheiko B.A. An annotated catalogue of fish-like vertebrates and fishes of the seas of Russia and adjacent countries: part 2. Order Scorpaeniformes // J. Ichthyol. — 2002. — Vol. 42, suppl. 1. — P. S60-S135.
Yatsu A. Geographic variation in vertebral numbers in two pholidid fishes, Enedrias nebulosa and E. crassispina around Japan // Jap. J. Ichthyol. — 1980. — Vol. 27, № 2. — P. 115-121.
Поступила в редакцию 29.04.11 г.
