CC BY
36
Бюл. Моск. о-вА испытателей природы. отд. БИол. 2011. т. 116, вып. 5
УДК 599.742.12
анализ изменчивости формы верхнего щечного ряда зубов у трех видов псовых (ALOPEX LAGOPUS, VULPES VULPES, V. CORSAC; MAMMALIA: CANIDAE)
методами геометрической морфометрии
о.Г. Нанова
Исследована структура изменчивости формы верхнего зубного ряда у трех близких видов мелких псовых (Mammalia: Canidae) - песца (Alopex lagopus), лисицы (Vulpes vulpes), корсака (V corsac). Методическую основу работы составляет геометрическая морфометрия. По форме зубного ряда видовые отличия песца от лисицы и корсака значительны, а между лисицей и корсаком они отсутствуют. Уровень географической изменчивости материкового песца уступает уровню географической изменчивости лисицы и корсака. Уровни различий между географическими выборками лисицы и корсака близки. Медновский песец резко отличается по форме зубного ряда от всех прочих выборок песца, лисицы и корсака. Половые различия по форме зубного ряда в исследованных выборках не выражены. Наиболее изменчивыми в щечном ряду зубов, как между географическими выборками одного вида, так и между видами, являются малые премоляры и передний край четвертого премоляра.
Ключевые слова: геометрическая морфометрия, изменчивость, зубной ряд, Alopex lagopus, Vulpes vulpes, V. corsac.
Зубная система неспециализированных псовых является популярным объектом морфометриче-ских исследований (Kurten, 1953, 1967; Gingerich, Winkler, 1979; Pengilly, 1984; Szuma, 2000, 2002, 2004, 2007; Dayan et al., 2002). Такие факторы, как широкое распространение лисицы (Vulpes vulpes) и песца (Alopex lagopus), а также наличие резко уклоняющихся островных форм у последнего (Огнев, 1931; Цалкин, 1944; Загребельный, Пузаченко, 2006) делают их привлекательным объектом для исследования изменчивости. Для лисицы Голарктики описана изменчивость первого нижнего хищнического зуба (Szuma, 2004, 2007); показаны различия между особями азиатской и европейской частей Па-леарктики, а также между особями, обитающими в неарктической и палеарктической частях ареала. В недавней работе (Daitch, Guralnick, 2007) исследована географическая изменчивость верхнего первого моляра песца на всем циркумполярном ареале этого вида, включая несколько тихоокеанских островов.
Изменчивость зубной системы можно исследовать с точки зрения анализа как формы отдельных зубов (Pavlinov, 2001; Kieser et al., 2007), так и зубного ряда в целом (Павлинов, 2004; Molnar, Molnar, 2005). При исследовании структуры изменчивости зубной
системы удобен комплекс методов геометрической морфометрии (Павлинов, Микешина, 2002; Bookstein, 1991; Rohlf, 1993). Эти методы позволяют работать с формой "в чистом виде", исключая размерную компоненту (Павлинов, Микешина, 2002; Bookstein, 1991; Rohlf, 1993). Геометрическая морфометрия предоставляет возможность количественной оценки изменения формы и визуализации этих изменений. Эффективность данного метода при выявлении видовой и географической специфичности формы зубного ряда показана, например, на землеройках-бурозубках Sorex (Павлинов, 2004).
Цель настоящей работы состояла в исследовании структуры морфологического разнообразия формы верхнего ряда щечных зубов у трех близких видов псовых: песца, обыкновенной лисицы и корсака. Под структурой разнообразия следует понимать, по М. Футу (Foot, 1997), соотношение разных форм изменчивости у исследуемых видов - межвидовой, географической и половой.
Методы
Изменчивость щечных зубов исследована у трех видов по нескольким выборкам (в скобках указано число исследованных самцов, самок соответственно).
Песец. 1 - Архангельская обл. (10, 15); 2 - Чукотка (11, 12); 3 - о. Беринга (8, 14); 4 -о. Медный (11, 4).
Лисица. 5 - Московская обл. (12, 16); 6 - Приморье (14, 3); 7 - Туркмения (10, 6); 8 - Чукотка (15, 5); 9 - Восточный Казахстан (6, 6).
Корсак. 10 - Северный Казахстан (7, 8); 11 -Монголия (3, 4).
В выборки включены только черепа с минимально стертыми зубами. Все исследованные черепа хранятся в Зоологическом музее МГУ. Работали только с левым зубным рядом, так как в предыдущей работе (Павлинов, Нанова, 2008) было показано строгое соответствие структуры сходственных отношений правого и левого зубных рядов.
Черепа фотографировали (вид снизу), закрепляя их таким образом, чтобы плоскость твердого нёба была параллельна фокальной плоскости объектива. Каждый череп фотографировали три раза. На оцифрованных изображениях зубных рядов расставляли метки (рис. 1, а) с помощью компьютерной программы TPSdig (ЯоЫ£, 1996); каждое изображение зубного ряда размечали тоже по три раза. Эти отдельные разметки применяли для вычисления с помощью программы TPSrelw (ЯоЫ^ 1998а) усредненной конфигурации зубного ряда каждого экземпляра. Эту конфигурацию использовали затем при сравнении выборок.
Для сравнения выборок использовали метод тонких пластин (TPSrelw). При вычислениях принимали следующие значения коэффициента шка-
лирования, позволяющего вводить разные формы взвешивания главных деформаций: а = 0 и а = 1. В первом случае всем главным деформациям приписывается одинаковый вес, во втором - больший вес имеют слаболокализованные изменения, затрагивающие наиболее удаленные друг от друга метки (Павлинов, Микешина, 2002; Bookstein, 1991; Rohlf, 1996). Сравнение результатов позволяет оценить вклад степени взаимной удаленности в различия меток. Для количественной оценки разницы между относительными деформациями (RW), полученными при разных значения названного коэффициента, вычислили дистанции Маханлобиса между выборками по всем относительным деформациям. Матрицы дистанций сравнили между собой с помощью теста Мантеля (Smouse et al., 1986).
Для оценки вклада разных форм изменчивости в общее морфологическое разнообразие зубных рядов использовали анализ компонент вариансы (Straney, 1978; Leamy, 1983), основанный на методе Variance components (иерархическая модель 1) в программе Statistica 6.0. В качестве переменных формы для анализа брали значения всех 28 относительных деформаций. Рассчитывали вклады половой, географической и видовой изменчивости, рассматриваемой в качестве случайной переменной.
Различия между выборками по их обобщенным конфигурациям оценивали с помощью прокрустовых дистанций, вычисления проводили в программе TPSsmall (Rohlf, 19986). Для визуального («качественного») анализа преобразования форм исполь-
Рис. 1. Верхний левый ряд щечных зубов (вид снизу) и размещение меток (а); дисперсия вокруг меток, в программе GRF (б—е) б -вся выборка в совокупности (медновская выборка песца исключена из анализа); в - вся выборка в совокупности (медновская выборка песца включена в анализ); г - песец (медновская выборка песца исключена из анализа); д - лисица; е - корсак
зовали трансформационные решетки. Изменения формы получали сначала наложением зубных рядов на эталонную (среднюю) конфигурацию при экстремальных значениях первой и второй относительной деформации (RW1 и RW2 соответственно) для более четкого представления характера изменений формы. Эту операцию проводили в программе TPSrelw при а = 0. Затем исследовали изменения путем наложения обобщенной конфигурации одного вида на обобщенную конфигурацию другого вида. В этом случае различия конфигураций представляли в векторном виде (программа TPSsplin, а = 0, Rohlf, 1997).
Для локализации точек, вносящих наибольший вклад в структуру изменчивости, анализировали нагрузки отдельных меток (TPSrelw) на первые три относительные деформации. Последние относительные деформации можно считать избыточными, так как первые относительные деформации берут на себя значительную часть доли общей дисперсии (Павлинов, Микешина, 2002).
Для демонстрации уровня и характера изменчивости в окрестностях каждой метки использовали программу GRF (метод наименьших квадратов, Rohlf, Slice, 1990). Вычисления проводили на выборке из обобщенных конфигураций видов и для каждого вида в отдельности.
Для оценки связи изменчивости конфигурации зубного ряда с размерной изменчивостью использовали множественный регрессионный анализ (Statistica 6.0). В качестве размерной переменной использовали длину щечного ряда зубов (от точки 1 до точки 15). Измерения длины зубных рядов проводили по их электронным изображениям, сделанным в программе TPSdig. В качестве переменных формы брали значения трех первых относительных деформаций.
Результаты и обсуждение
Общая характеристика разнообразия. Анализ соотношения половой, географической и межвидовой изменчивости показал, что вклад половых различий в общее разнообразие составляет 2,9%, географических (в пределах каждого вида) - 18,8%, межвидовых - 23,8%. Этот результат подтверждается анализом прокрустовых дистанций (табл. 1). Среднее значение дистанции при сравнении разных полов составляет 0,017, географических выборок - 0,027, видов - 0,039. Приведенные цифры показывают, что половой диморфизм по конфигурации
зубных рядов у исследуемых видов очень незначителен (см. также следующий раздел статьи), а различия между видами в целом выражены сильнее, чем географические в пределах каждого вида.
При сравнении матриц дистанций, вычисленных при разных значениях а с помощью теста Мантеля, получили высокий коэффициент корреляции между матрицами, равный 0,99 (тысяча пермутаций); t = 12,22; р = 1,00. Сходство относительных деформаций, вычисленных при разных весовых значениях слаболокализованных изменений, свидетельствует об отсутствии влияния взаимоудаленности точек на результат. У исследуемых видов нет преобладания изменений какого-либо одного типа (либо только глобального, либо только локального).
Для локализации наиболее изменчивых частей верхнего зубного ряда проанализировали нагрузки меток на первые три относительные деформации (TPSrelw). Наибольшие нагрузки (табл. 2) на первые относительные деформации (RW1-3) и при а = 0, и при а = 1 оказывают малые премоляры (точки 2-6) и передний край четвертого премоляра (точка 8). Кроме того, при а = 1 в третью относительную деформацию значительный вклад вносят метки 11 и 14.
Анализ эллипсов (рис. 1, б-е), отражающих степень разброса значений в окрестностях каждой метки, дал следующие результаты. При сравнении видов наибольший вклад в дисперсию вносят третий и четвертый премоляры (метки 6, 8, 10). Наименьший вклад вносят первый и второй премоляры (метки 1 и 3). Минимальную дисперсию имеют моляры (метки 11-16). Включение и исключение из общей выборки песцов с о. Медный (существенно отличающихся от прочих выборок этого вида, см. далее) картину в целом не меняет (рис. 1, б, в). Анализ внутривидового разнообразия каждого из трех видов показывает (рис. 1, г-е), что метки слабо различаются между собой по уровню дисперсии. Вместе с тем дисперсия вокруг меток на молярах меньше, чем на премолярах, из чего следует, что в целом коренные зубы не столь изменчивы, как предкоренные.
Как видно из анализа, основной вклад в различия между видами и географическими выборками вносит изменчивость малых премоляров и переднего края верхнего хищнического зуба. Моляры являются наименее изменчивым элементом верхнего зубного ряда.
Вопрос о том, с чем связана разная изменчивость зубов, активно рассматривается в литературе
Прокрустовы дистанции между выборками. Номера выборок см. в разделе «Методы»; т- самцы,/- самки
Номер 1 2 3 4 5 6 7 9 10 11
выборки т / т / т / т / т / т / т / т / т / т / т
1 т / 0 0,015 0
О т 0,015 0,014 0
£ / 0,015 0,012 0,014 0
о т 0,030 0,029 0,023 0,031 0
/ 0,026 0,027 0,022 0,025 0,021 0
л т 0,046 0,050 0,040 0,045 0,038 0,047 0
4 / 0,055 0,059 0,049 0,054 0,030 0,039 0,015 0
с т 0,039 0,034 0,036 0,035 0,044 0,043 0,058 0,066 0
3 / 0,039 0,034 0,032 0,034 0,038 0,037 0,047 0,054 0,015 0
1: т 0,040 0,034 0,040 0,038 0,044 0,047 0,066 0,074 0,019 0,030 0
О / 0,037 0,034 0,033 0,031 0,045 0,042 0,055 0,061 0,023 0,024 0,030 0
7 т 0,049 0,043 0,047 0,043 0,054 0,053 0,065 0,070 0,021 0,027 0,027 0,026 0
/ / 0,047 0,040 0,045 0,042 0,051 0,051 0,066 0,072 0,018 0,026 0,019 0,029 0,013 0
о т 0,035 0,034 0,030 0,031 0,038 0,034 0,039 0,046 0,027 0,019 0,037 0,024 0,032 0,035 0
о / 0,038 0,037 0,033 0,034 0,040 0,038 0,043 0,049 0,029 0,021 0,038 0,026 0,034 0,036 0,010 0
О т 0,042 0,038 0,037 0,036 0,042 0,039 0,048 0,054 0,021 0,016 0,032 0,024 0,024 0,026 0,021 0,024 0
У / 0,040 0,034 0,036 0,034 0,041 0,039 0,051 0,057 0,018 0,017 0,026 0,024 0,018 0,019 0,024 0,027 0,013 0
10 т 0,037 0,031 0,034 0,034 0,039 0,041 0,060 0,068 0,019 0,025 0,024 0,032 0,031 0,029 0,034 0,034 0,030 0,027 0
/ 0,031 0,027 0,027 0,027 0,034 0,033 0,048 0,056 0,022 0,021 0,029 0,028 0,033 0,031 0,024 0,023 0,025 0,024 0,017 0
11 т 0,041 0,037 0,041 0,037 0,049 0,046 0,063 0,070 0,018 0,028 0,023 0,026 0,023 0,023 0,031 0,033 0,029 0,025 0,024 0,024 0
/ 0,039 0,036 0,035 0,035 0,045 0,042 0,052 0,058 0,022 0,020 0,032 0,028 0,028 0,027 0,024 0,023 0,023 0,022 0,026 0,017 0,025
Т а б л и ц а 2
Нагрузки меток на первые относительные деформации (RW1-3) при а = 0 и а = 1. Цифрами (1-16) обозначены
номера меток, х, у - координаты меток на плоскости
Метка и ее координата на плоскости Коэффициент шкалирования а
0 1
RW1 RW2 RW3 RW1 RW2 RW3
1 X У 36,577 -175,360 -49,958 33,730 19,298 84,869 37,269 -214,866 -82,194 70,681 44,241 -118,607
2 X У -254,497 607,373 202,260 -63,007 -166,367 -358,868 -275,954 756,588 372,243 -172,115 -139,365 391,151
3 X У 333,997 -549,535 -199,064 -22,258 266,340 304,947 370,898 -693,460 -408,643 76,596 77,400 -266,537
4 X У -497,233 612,968 51,135 380,232 -767,729 -77,728 -584,349 812,277 355,273 226,351 392,782 -148,508
5 X У 460,401 -545,096 -3,311 -418,843 780,923 65,205 541,107 -732,918 -275,422 -292,095 -428,906 193,094
6 X У -391,149 266,775 -134,396 492,536 -381,395 -23,419 -462,781 383,376 -21,764 504,263 135,533 -364,261
7 X У 101,456 38,835 -9,529 -44,548 -55,683 49,067 114,019 45,800 1,944 -102,146 111,668 16,699
8 X У 291,570 -306,697 204,096 -399,978 362,364 -10,650 368,999 -420,064 97,052 -360,361 -272,110 336,428
9 X У -109,548 52,240 1,287 -9,424 -22,397 -51,001 -141,009 55,222 26,447 -3,714 11,913 -6,993
10 X У 120,050 -108,721 -199,665 210,140 -146,723 130,155 127,238 -95,920 -194,447 214,678 255,142 -331,548
11 X У -120,188 133,106 217,821 -225,482 156,262 -93,444 -122,682 117,414 227,408 -237,514 -263,865 443,470
12 X У 22,699 -18,236 -133,094 67,230 38,421 8,709 -0,986 2,629 -205,468 48,151 134,072 -259,135
13 X У 13,636 -22,606 -41,946 9,926 -76,351 -64,053 14,502 -25,518 -29,696 34,321 63,049 13,224
14 X У 8,967 63,851 125,841 -134,753 -53,016 -21,820 51,469 34,524 224,428 -126,089 -147,932 333,608
15 X У 47,033 -65,329 -121,246 98,041 41,587 28,059 21,257 -54,779 -206,883 100,422 97,631 -221,543
16 X У -63,769 16,432 89,771 26,457 4,465 29,973 -58,999 29,698 119,721 18,568 -71,253 -10,541
на основе анализа их размерных характеристик (Яблоков, 1966; Gingerich, Winkler, 1979; Pengilly, 1984; Szuma, 2000; Dayan et al., 2002; Meiri et al., 2005). Обсуждается связь изменчивости с размером и степенью сложности зубов: показано, что чем зуб крупнее и чем сложнее его структура, тем он менее изменчив. Считается, что наиболее функционально нагруженные зубы (почти всегда самые крупные в ряду) должны быть наиболее стабильными, так как они в первую очередь находятся под жестким контролем отбора (Pengilly, 1984).
В наших результатах наиболее стабильными элементами, по сравнению с малыми премоля-рами, являются наиболее крупные, сложные и функционально нагруженные моляры. Верхний хищнический зуб по уровню изменчивости сходен с малыми премолярами, хотя он является основным функциональным сегментом среди щечных зубов, а по размеру превосходит верхние моляры. Таким образом, проведенный анализ лишь отчасти подтверждает результаты, полученные с помощью стандартных методов морфометрии: увеличенные размеры и функциональная нагрузка зуба не обязательно ведут к его пониженной изменчивости.
Половые различия. Как было показано при общей характеристике структуры изменчивости, половые различия по конфигурации зубных рядов у трех исследованных видов выражены слабо. Значения прокрустовых дистанций (см. табл. 1) между обобщенными конфигурациями половых групп каждой географической выборки показывают, что половой диморфизм (0,010-0,030) играет наименьшую роль в общей структуре разнообразия. Наиболее высокий уровень половых различий оказался у приморской лисицы (0,030), монгольского корсака (0,025) и беринговского песца (0,021). Для всех остальных географических выборок дистанции между самцами и самками не превышают 0,020.
Географические различия самцов (0,019-0,037) и самок (0,017-0,036) у лисицы одинаковы, у корсака различия между самцами (0,024) несколько выше, чем между самками (0,017). У песца самки медновской популяции сильнее отличаются от самок других популяций (0,039-0,059), чем самцы (0,038-0,046), что и определяет несколько более высокую изменчивость самок песца (0,012-0,059) по сравнению с самцами (0,015-0,046). Какой-либо общей закономерности в степени географической изменчивости формы зубных рядов разных полов у исследуемых видов не обнаружено.
Устоявшееся мнение о том, насколько половой диморфизм характерен для зубной системы разных видов, отсутствует. Например, у человека (Kieser е1 а1., 2007) не найдено половых отличий по форме зубного ряда. Для песца ^айсИ, Оига1шск, 2007) не найдено достоверных различий по форме первого верхнего моляра, однако показаны достоверные половые различия по центроидному размеру этого зуба. У лисицы ^ита, 2000) найдены достоверные различия в размерах щечных зубов между самцами и самками, но наиболее четко половой диморфизм выражен все-таки по клыкам. Найдены также ^ита, 2000) достоверные различия для верхнего и нижнего хищнических зубов по качественным признакам (морфотипам). Названный автор объясняет это различиями в характере питания разных полов.
Согласно нашим результатам, половая изменчивость формы зубного ряда у исследованных видов псовых практически не выражена. Вряд ли возможна приспособительная дифференциация формы зубного ряда в связи с разным типом питания самцов и самок. Это особенно маловероятно, если учесть, что существует широкая индивидуальная изменчивость в кормодобывательных стратегиях (Нанова и др., 2006; Sidorovich et а1., 2001).
Географическая изменчивость лисицы и корсака. В географической изменчивости лисицы четких тенденций не выявлено, хотя общий уровень ее достаточно высок (0,017-0,037) (см. табл. 1). Судя по матрице прокрустовых дистанций, наиболее обособленной оказалась чукотская выборка: средняя прокрустова дистанция от других популяций лисицы равна 0,028. В несколько меньшей степени обособлены от других популяций приморская (0,027) и туркменская (0,026) лисицы. Наименьшая обособленность отмечена для московской (0,022) и казахстанской (0,023) выборок.
Наши данные по географической изменчивости формы зубного ряда лисицы не согласуются с под-видовой системой этого вида. Все пять исследованных выборок лисицы принадлежат к хорошо географически обособленным подвидам, занимающим различные по своим характеристикам природные зоны (Гептнер, Наумов, 1967). Московская выборка относится к среднерусской лисице (у.у. vulpes), занимающей лесную зону западной части России. Выборка с Чукотки относится к анадырскому подвиду (Ку beringiana). Приморская выборка относится к подвиду забайкальской лисицы (у.у. daurica). Два
вышеназванных подвида занимают зоны тундры и лесотундры. Казахстанская выборка относится к ка-раганке (Км. caragan), населяющей степную и полупустынную зоны Казахстана. Выборка из Туркмении относится к туркменскому подвиду К. V. flavescens, заселяющему пустынную зону. Существует предположение, что северные лисицы являются более продвинутыми по морфологии зубов по сравнению с южными. Это было показано при исследовании формы поверхности талонида первого нижнего моляра ^ита, 2004). Наиболее простые примитивные морфотипы характерны для азиатской части ареала, а наиболее усложненные - для северной и дальневосточной частей. Изменчивость формы зубного ряда лисицы подобной закономерности не выявила. Данный признак не позволяет различать отмеченные группы подвидов. Вероятно, нужен более детальный анализ репрезентативных материалов по большему числу выборок данного вида.
Корсак в наших выборках представлен двумя подвидами - казахстанским (К.с. corsac) и забайкальским (К.с. scorodumovi). Уровень отличий между двумя нашими выборками (0,017-0,024) сопоставим с уровнем географической изменчивости лисицы.
Географическая изменчивость песца. Изменчивость материкового песца меньше (0,0120,015), чем лисицы и корсака (см. табл. 1). Фактически две выборки материкового песца из Архангельской обл. и с Чукотки неотличимы друг от друга по форме зубного ряда. Командорские выборки песца значительно отличаются от материковых выборок (0,022-0,059), при этом отличия беринговского и медновского песцов от материкового выражены в разной степени. Медновский песец отличается от материкового сильнее (0,040-0,059), чем беринговский (0,0220,031). Медновский и беринговский песцы также довольно сильно различаются между собой по форме зубного ряда (0,030-0,047). Эти отличия командорских популяций песцов друг от друга и от материкового песца даже несколько превышают географическую изменчивость лисицы.
Такой характер сходственных отношений находит свое объяснение в структуре населения песца. Материковая часть ареала песца в Евразии представляет собой единую популяцию (Гептнер, Наумов, 1967; Frafjord, 1993; Dalen е1 а1., 2005). Островные формы представляют собой генетически обособленные изо-ляты (Огнев, 1931; Гептнер, Наумов, 1967; Go1tsman
et al., 2005; Джикия и др., 2006), расположенные намного южнее ареала материкового песца. Каждая из островных форм обладает выраженной спецификой в размерах и пропорциях черепа (Огнев, 1931; Гептнер, Наумов, 1967; Загребельный, Пузаченко, 2006). Именно изоляция, судя по комплексу резких отличий достаточно длительная (Goltsman et al., 2005), в необычных для песца условиях привела к различиям в форме зубного ряда материкового и командорского песцов, а также к различиям между самими командорскими популяциями.
Одними из внешних причин, обусловивших различия между материковым и командорским песцами, могут являться особенности питания материковых и островных форм песца. Кормовые базы материкового и командорского песцов резко различаются, причем существенно различаются размеры кормовых объектов (Суворов, 1912; Огнев, 1931; Ильина, 1950; Загребельный, 2000). Для материкового песца основным кормовым ресурсом являются мелкие грызуны, в норме преобладают лемминги Lemmus, Dicrostonyx (Огнев, 1931; Назаров, 1976; Насимович, Исаков, 1985; Angerbjorn et al., 1999; Elmhagen et al., 2000). Это так называемый "лемминговый" экологический тип песца (Назаров, 1976). Песцы тихоокеанских островов (Командорских, Курильских и Алеутских) по своей экологии являются "береговыми" (Назаров, 1976; West, 1987). Нативные грызуны на Командорских островах отсутствуют. Основным кормом для песца на Командорах являются колонии морских птиц, в основном глупыша Fulmarus glacialis (Суворов, 1912; Барабаш-Никифоров, 1939; Ильина, 1950; Загребельный, 2000; Нанова и др., 2006).
Следует подчеркнуть, что хотя беринговская и медновская популяции ближе друг к другу, как по краниологии, так и по генетике, чем к материковому песцу (Огнев, 1931; Гептнер, Наумов, 1967; Загребельный, Пузаченко, 2006; Джикия и др., 2006; Goltsman et al., 2005), между ними найдены четкие различия по конфигурации зубных рядов. Объяснить этот факт только экологическими причинами вряд ли возможно: острова расположены всего в 49 км друг от друга, принципиальных различий в климате и кормовой базе здесь нет (Ильина, 1950; Загребельный, 2000). Следовательно, необходим более детальный анализ причин существенной обособленности медновского песца от беринговоского по морфологии зубов; очевидно, для этого необхо-
дим сравнительный материал по другим островным формам этого вида.
Межвидовые различия. Как показано выше, на различия между тремя исследованными видами псовых по конфигурации зубных рядов приходится наибольшая доля объясненной дисперсии.
По рассмотренным признакам наиболее обособлен песец, между лисицей и корсаком различия меньше. Прокрустовы дистанции между обобщенными конфигурациями видов составляют: между песцом и корсаком - 0,029, между песцом и лисицей - 0,033, между лисицей и корсаком - 0,016. При сравнении конфигураций географических выборок, относящихся к этим трем видам, получены следующие цифры (см. табл. 1): попарные дистанции между выборками песца и лисицы составляют 0,030-0,074, песца и корсака - (0,027-0,070). Попарные различия между географическими выборками лисицы и корсака (0,018-0,034) соизмеримы с географической изменчивостью в пределах каждого из этих видов (для лисицы 0,017-0,037, для корсака 0,017-0,024).
Визуальный анализ распределения выборок в пространстве первых двух относительных деформаций дает результаты, хорошо согласующиеся с только что приведенными количественными оценками. Большинство выборок лисицы и корсака расположены в области положительных (RW1) и отрицательных (RW2) значений относительно эта-
лонной конфигурации (рис. 2). Выборки песца, за исключением медновской, расположены в областях отрицательных (RW1) и положительных (RW2) значений. Медновская выборка песца расположена в области отрицательных значений первой и второй относительных деформаций.
В области положительных значений RW1 (рис. 3) происходит сужение ростральной части (имеются в виду малые премоляры) по сравнению с эталонной конфигурацией, в области отрицательных - расширение. При положительных значениях RW2 происходит выдвижение антериального края четвертого премоляра наружу, при отрицательных значениях - его смещение внутрь.
Наложение обобщенных конфигураций разных видов друг на друга дало следующие результаты (рис. 4). Как видно из соотношения размеров и направлений векторов при наложении выборки лисицы на выборку песца (рис. 4, а, медновская выборка исключена из расчетов) у лисицы наблюдается сужение ростральной части по сравнению с песцом: происходит сдвиг внутрь малых премоляров и переднего отдела четвертого премоляра. Основной тенденцией для медновского песца, по сравнению с прочими выборками этого вида, (рис. 4, б) является вращение молярного ряда вокруг своей оси. Зубные ряды лисицы и корсака (рис. 4, в) мало различаются: особенностью корсака по сравнению с лисицей являются несколько более широко рас-
Рис. 2. Распределение конфигураций зубных рядов в пространстве первых двух относительных деформаций при а = 0. Песец: 1, 2 - Архангельская обл. (самцы и самки соответственно); 3, 4 - Чукотка; 5, 6 - о. Беринга; 7, 8 - о. Медный. Лисица: 9, 10 - Московская обл.; 11, 12 -Приморье; 13, 14 - Туркмения; 15, 16 - Чукотка; 17, 18 - Восточный Казахстан. Корсак: 19, 20 - Северный Казахстан; 21, 22 - Монголия
Рис. 3. Конфигурации трансформационной решетки, соответствующие экстремальным значениям первой и второй относительной деформаций
Рис. 4. Векторное представление трансформаций ряда: а - лисица относительно песца (медновская выборка песца исключена из анализа); б - медновский песец относительно прочих выборок песца; в - корсак относительно
лисицы
ставленные моляры. Наши данные по различиям зубных рядов у исследованных видов согласуются с их принятой классификацией: песец, выделяемый в отдельный род или подрод А1орех (Павлинов, 2006; Wozencraft, 2005), четко отличается от исследованных нами двух представителей рода Vulpes.
Связана ли межвидовая дифференциация по форме зубного ряда с экологическими особенностями исследованных видов? Песец наиболее северный из этих видов, обитатель арктической и субарктической зон. Как северный вид он более короткомордый по сравнению с лисицей и корсаком, с более округлой головой (Огнев, 1931; Гептнер, Наумов, 1967). Компактная форма черепа песца, сформировавшаяся в северных условиях, могла повлиять и на форму зубного ряда. Характер отличия зубных рядов песца от двух других видов подтверждает это предположение: премоляры песца расставлены более широко (относительно моляров), чем у лисицы и корсака. Широкоареальная лисица встречается в высоких широтах, но здесь она не столь многочисленна, как песец (Насимович, Исаков, 1985). Южные подвиды лисицы симпатричны корсаку - обитателю степных и пустынных территорий. В связи с этим хотелось бы особо отметить, что в распределении выборок в пространстве относительных деформаций (рис. 2, а) присутствие "географического фактора" выявить не удается: степной и пустынный подвиды лисицы не обнаруживают особого сходства с корсаком. Таким образом, можно полагать, что климатический фактор не оказывает значимого воздействия на форму зубного ряда.
Межвидовые различия формы зубного ряда могут быть связаны с некоторыми особенностями питания исследованных видов. Все три вида по типу питания являются хищниками-оппортунистами. Хотя в связи с широким географическим распространением список их кормовых объектов сильно варьирует, преобладающим кормом в большинстве случаев (кроме островных форм песца, см. выше) являются мышевидные грызуны (Огнев, 1931; Гептнер, Наумов, 1967). Песец охотится в открытой местности с малопротаявшей почвой и предпочитает леммингов, поскольку добывать полевок из более глубоких нор песцу сложнее, чем лисице с ее удлиненной мордой (Насимович, Исаков, 1985). Возможно, данное обстоятельство обусловливает показанную выше специфику конфигурации его верхнего зубного ряда. Различий в питании лисицы и корсака на данном уровне анализа выявить не удалось (Насимович, Исаков, 1985), что объясняет высокое сходство их зубной системы.
Связь изменчивости формы и размеров. Одной из серьезных проблем многих морфометрических исследований является соотношение между изменчивостью формы и размеров морфологических структур. Литература по этой теме, основанная на стандартных методах морфометрии, очень обширна; исследования, использующие методы геометрической морфометрии, напротив, весьма ограничены (Павлинов, 2000а, 20006; O'Higgins, Jones, 1998).
Мы исследовали связь между конфигурацией и общей длиной верхнего зубного ряда у трех видов псовых. Среди них самой крупной является лисица, корсак - самый мелкий, песец занимает промежуточное положение (Огнев, 1931; Гептнер, Наумов, 1967). В качестве размерного показателя использовали не центроидный размер зубного ряда, поскольку он не имеет однозначной "биологической" интерпретации (Павлинов, Микешина, 2002), а его общую длину.
Для размерной изменчивости длины ряда щечных зубов у лисицы характерны особенности, соответствующие ранее опубликованным данным (Огнев, 1931; Гептнер, Наумов, 1967). Наибольшая длина зубного ряда (58,67 мм) отмечена для выборки из Приморья. Наиболее южная туркменская лисица - самая мелкая, длина ее зубного ряда составляет 51,69 мм. Выборки с Чукотки (55,02 мм), из Московской обл. (54,47 мм) и Восточного Казахстана (55,17 мм) занимают промежуточное положение. Размеры зубного ряда казахстанского и монгольского корсака близки (43,17 и 44,17 мм соответственно), монгольский корсак только немного превосходит казахстанского по размеру, что не противоречит литературным данным (Геп-тнер, Наумов, 1967). Длина зубного ряда песца сходна для всех четырех выборок: Чукотка - 46,52 мм, Архангельская обл. - 46,27 мм, о. Беринга - 44,63 мм, о. Медный - 46,21 мм. Интересно заметить, что длина щечного ряда зубов у всех четырех выборок песца одинакова, хотя по общим размерам тела и черепа командорский песец превосходит материкового (Огнев, 1931; Гептнер, Наумов, 1967; Загребельный, Пузаченко, 2006).
Регрессионный анализ связи длины зубного ряда и трех первых относительных деформаций дал следующие результаты (R - коэффициент множественной регрессии, F - F-статистика, p - уровень значимости):
R F Р
Вся выборка 0,41 40,62 <0,00
Песец 0,23 4,49 0,04
Лисица 0,21 4,38 0,04
Рис. 5. Скаттер-диаграмма распределения видов по размерному градиенту и градиенту первой относительной деформации (RW1): 1 - песец, 2 - лисица, 3 - корсак
Как видно из этих цифр, у первых двух видов связь изменчивости формы и размеров практически не выражена, у корсака, напротив, довольно высока. Однако диапазон размерных различий у последнего вида весьма невелик, так что, возможно, в данном случае имеет место "статистический артефакт".
Заслуживает внимания анализ распределения видов на общей скаттер-диаграмме (рис. 5). Как видно, каждый из них занимает особое место, но при этом они "расходятся" по разным характеристикам. Лисица наиболее четко обособлена по размерному фактору, тогда как песец и корсак - по переменной форме. При этом форма зубного ряда лисицы и корсака одинакова, несмотря на существенные различия в размерах между этими видами.
Таким образом, полученные результаты позволяют говорить о том, что межвидовые и внутривидовые различия формы зубного ряда у исследованных псовых в целом слабо сопряжены с размерной изменчивостью. Наиболее изменчивыми элементами в верхнем щечном зубном ряду песца, лисицы и корсака являются премоляры. При этом передний край хищнического зуба по уровню изменчивости
сходен с малыми премолярами. Половой диморфизм по форме зубного ряда на исследованном материале почти не выражен. Межвидовые различия по форме зубного ряда в целом соответствуют таксономическим отношениям и экологическим особенностям исследованных видов. Песец, наиболее выделяющийся по своей экологии, наиболее отличается и по одонтологическим признакам. Два близких в таксономическом и экологическом отношении вида - лисица и корсак - наиболее сходны между собой. У лисицы и корсака уровень географических отличий одинаков. Направленной географической изменчивости у этих видов не обнаружено. Характер географической изменчивости песца определяется структурой его ареала. На материковой части ареала песца географическая изменчивость отсутствует, две изолированные командорские популяции песца сильно отличаются от материкового песца и друг от друга. При этом наиболее специфичен по форме зубного ряда песец с о. Медный. Изменчивость формы зубного ряда слабо связана с размерной изменчивостью, как на межвидовом, так и на внутривидовом уровне.
Работа выполнена при частичной поддержке РФФИ (проект № 09-04-00283-а).
СПИСОК ЛИТЕРАТУРЫ
Барабаш-Никифоров И.И. Материалы по питанию мед-новского песца А1орех beringensis semenovi Ognev // Бюл. МОИП. Отд. биол. 1939. Т. XLVШ. С. 74-80.
Гептнер В.Г., Наумов Н.П. Млекопитающие Советского Союза. Т. 2. Ч. 1. М., 1967.
Джикия Е.Л., Чудакова Д. А., Гольцман М.Е., Загре-бельный С.В., Колесников А.А. Генетические свидетельства островной изоляции командорских популяций песца // Матер. VII науч. конф. "Сохранение биоразнообразия Камчатки и прилегающих морей". Петропавловск-Камчатский, 2006. С. 329-331.
Загребельный С.В. Экология питания двух подвидов песцов Командорских островов: о. Беринга (Alopex lagopus beringensis Merriam 1902) и о. Медного (A.l. semenovi Ognev 1931; Carnivora, Canidae) // Зоол. журн. 2000. Т. 79. Вып. 5. С. 595-697.
Загребельный С.В., Пузаченко А.Ю., Изменчивость черепа песцов беринговского Alopex lagopus beringensis, медновского A.l. semenovi и материкового A.l. lagopus подвидов (Carnivora, Canidae) // Зоол. журн. 2006. Т. 85. Вып. 8. C. 1007-1023.
Ильина Е.Д. Островное звероводство. М., 1950.
Назаров А.А. Эколого-географическая изменчивость песца // Хищные млекопитающие. М., 1976. С. 118-151.
Нанова О.Г., Гольцман М.Е., Сергеев С.Н. Использование кормовых ресурсов песцом Alopex lagopus semenovi Ognev на острове Медный (Командорские о-ва) // Матер. VII науч. конф. "Сохранение биоразнообразия Камчатки и прилегающих морей". Петропавловск-Камчатский, 2006. С. 347-350.
Насимович А.А., Исаков Ю.А. Промысловые животные СССР и среда их обитания. Песец, лисица и енотовидная собака. C6. статей. М., 1985. 159 с.
Огнев С.И. Звери Восточной Европы и Северной Азии. Т.
2. М.;Л., 1931. 776 с.
Павлинов И.Я. Дополнительные материалы по использованию геометрической морфометрии при анализе изменчивости коренных зубов у полевок (род Alticola, Rodentia, Mammalia) // Зоол. журн. 2000. Т. 79. Вып. 1. С. 104-107.
Павлинов И.Я. Геометрическая морфометрия формы черепа мышевидных грызунов (Mammalia: Rodentia): связь формы черепа с пищевой специализацией // Журн. общ. биол. 2000. Т. 61. Вып. 6. С. 583-600.
Павлинов И. Я. Анализ изменчивости верхних промежуточных зубов у землероек-бурозубок (Mammalia: Sorex) методами геометрической морфометрии // Зоол. журн. 2004. Т. 83. Вып. 7. С. 869-875.
Павлинов И.Я. Систематика современных млекопитающих // Сб. тр. Зоологического музея МГУ Т. 47. М., 2006. С. 196.
Павлинов И.Я., Микешина Н.Г. Принципы и методы геометрической морфометрии // Журн. общ. биол. 2002. Т. 63. Вып. 6. С. 473-493.
Павлинов И.Я., Нанова О.Г. Геометрическая морфо-метрия верхних зубных рядов песцов (Alopex lagopus; Mammalia: Canidae) Евразии // Зоол. журн. 2008. Т. 87. Вып.
3. С. 344-347.
Суворов Е.Н. Командорские острова и пушной промысел на них. СПб., 1912. 324 с.
Цалкин В.И. Географическая изменчивость в строении черепа песцов Евразии // Зоол. журн. 1944. Т. 23. Вып. 4. С. 156-169.
Яблоков А. В. Изменчивость млекопитающих. М., 1966. 363 с.
Angerbjorn A., Tannerfeldt M., Erlinge S. Predator-prey relationships: Arctic foxes and lemmings // J. Anim. Ecol. 1999. Vol. 68. P. 34-49.
Bookstein F.L., Morphometric tools for landmark data: geometry and biology. Cambridge, 1991. 198 р.
Daitch D. J., GuralnickR. P., Geographic variation in tooth morphology of the arctic fox, Vulpes (Alopex) lagopus // J. Mammalogy. 2007. Vol. 88. N 2. P. 384-393.
Dalen L., Fuglei E., Hersteinsson P., Kapel C. M. O., Roth J. D., Samelius G. , Tannerfeldt M., Angerbjorn A. Population history and genetic structure of a circumpolar species: the arctic fox // Biological Journal of the Linnean Society. 2005. Vol. 84. P. 79-89.
Dayan T., Wool D., Simberloff D. Variation and covariation of skulls and teeth: modern carnivores and the interpretation of fossil mammals // Paleobiology. 2002. Vol. 28. N 4. P. 508-526.
Elmhagen B., Tannerfeldt M., Verucci. P., Angerbjorn A. The arctic fox (Alopex lagopus): an opportunistic specialist // J. Zool. 2000. Vol. 251. № 2. P. 705-714.
Frafjord K. Circumpolar size variation in the skull of the arctic fox Alopex lagopus // Polar Biology. 1993. Vol. 13. P. 235-238.
Foot M. The evolution of morphological diversity // Annu. Rev. Ecol. Syst. 1997. Vol. 28. P. 129-152.
Gingerich P.D., Winkler D.A. Patterns of variation and correlation in the dentition of the red fox, Vulpes vulpes // J. Mammalogy. 1979. Vol. 60. № 4. P. 691-704.
Goltsman M.E., Kruchenkova E.P., Sergeev S.N., Volodin I., Macdonald D.W., "Island syndrom" in a population of Arctic fox (Alopex lagopus) from Mednyi Island // J. Zool. 2005. Vol. 267. P. 1-14.
Kieser J.A, Bernal V., Waddell J. N., Raju S. The Uniqueness of the Human Anterior Dentition: A Geometric Morphometric Analysis // J. Forensic Sciences. 2007. Vol. 52. N 3. P. 671-677.
Kurten B. On the variation and population dynamics of fossil and recent mammal population // Acta zool. fennica. 1953. Vol. 76. P. 1-122.
Kurten B. Some quantitative approaches to dental microevolution // J. Dental res. 1967. Vol. 46. № 5. P. 817-828.
Leamy L. Variance partitioning and effects of sex and age on morphometric traits in randombred house mice // J. Mammalogy. 1983. Vol. 64. № 1. P. 55-61.
Meiri S., Dayan T., Simberloff D. Variability and correlations in carnivore crania and dentition // Functional Ecology. 2005. Vol. 19. P. 337-343.
Molnar S., Molnar I. M. Dental arch shape and tooth wear variability // American J. Physical Anthropology. 2005. Vol. 82. № 3. P. 385-395.
O'Higgins P., Jones N. Facial growth in Cercocebus torquatus: an application of three-dimensional geometric morphometric techniques to the study of morphological variation // J. Anat. 1998. Vol. 193. P. 251-272.
Pavlinov I. Ja. Geometric morphometrics of glirid dental crown patterns // Trakya University J. Scientific Research. Series B. 2001. Vol. 2. № 2. P. 151-157.
Pengilly D. Developmental versus functional explanations for patterns of variability and correlation in the dentitions of foxes // J. Mammalogy. 1984. Vol. 65. № 1. P. 34-43.
Rohlf F.J. Relative warps analysis and example of its application to mosquito wings // Eds. Marcus L.F., Bello E., Garcia-Valdecasas A. Contributions to morphometrics. Madrid, 1993. P. 131-160.
Rohlf FJ. TPSdig. Version 1.11 // N.Y., 1996. Rohlf F.J. Morphometric spaces, shape components and the effect of linear transformations // Advances in morphometries / Eds. L. Marcus, M. Corti, A. Loy, D. Slice. N.Y.;L., 1996. P. 131-152.
Rohlf F.J. TPSsplin: Thin-Plate Spline. Version 1.15 // N.Y.,
1997.
Rohlf F.J. TPSrelw: Relative warps. Version 1.18 // N.Y.,
1998.
Rohlf F.J. TPSsmall: is shape variation small? version 1.19 // N.Y., 1998.
RohlfF.J., Slice D. GRF: a program for generalized rotational fitting // N.Y., 1990.
Sidorovich V.E., Macdonald D.W., Piculik M.M., Kruuk H. Individual feeding specialization in the European mink, Mustela lutreola and the American mink, M. vison in north-earsten Belarus // Folia Zool. 2001. Vol. 50. N 1. P. 27-42.
Smouse P.E., Long J.C., Sokal R.R. Multiple regression and correlation extension of the Mantel test of matrix correspondence // Syst. zool. 1986. Vol. 35. N 4. P. 627-632.
Straney D. O. Variance partitioning and nongeographic variation // J. Mammology. 1978. Vol. 59. N 1. P. 1-11.
Szuma E. Variation and correlation patterns in the dentition of the red fox from Poland // Ann. Zool. Fennici. 2000. Vol. 37. P. 113- 127.
Szuma E. Dental polymorphism in a population of the red fox (Vulpes vulpes) from Poland // J. Zool., L., 2002. Vol. 256. P. 243-253.
Szuma E. Evolutionary implications of morphological variation in the lower carnassial of red fox Vulpes vulpes // Acta Theriologica. 2004. Vol. 49. № 4. P. 433-447.
Szuma E. Geography of dental polymorphism in the red fox Vulpes vulpes and its evolutionary implications // Biol. J. the Linnean Society. 2007. Vol. 90. P. 61-84.
West E.W. Food habits of Aleutian island arctic foxes // The Murrelet. 1987. Vol. 68. P. 33-38.
Wozencraft W. Order Carnivora // Eds. D.E. Wilson, D.M. Baltimore, L., 2005. P. 532-628.
Поступила в редакцию 25.03.11
variability of the cheek teeth in three canid species (ALOPEX LAGOPUS, VULPES VULPES, V. CORSAC; mammalia: canidae) by
geometric morphometrics
O.G. Nanova
Variability of the cheek tooth row shape in three canid species (Alopex lagopus, Vulpes vulpes, V. corsac) were studied by geometric morphometry. There are no differences in shape of the cheek tooth row between red fox and corsac fox. Arctic fox is quite different from both red fox and corsac fox. Geographical variability of mainland arctic fox is smaller than geographical variability of both red fox and corsac fox. Arctic foxes from Mednyi Island are most specific, whereas those from Bering Island take an intermediate position between them and the mainland populations. Geographical variability of red fox and corsac fox is nearly the same. There is no sexual dimorphism of the cheek tooth row shape in all three species. The variation of the tooth row is not conspicuous, most differences being associated with the position of the premolars.
key words: geometric morphometrics, disparity, variability, shape, teeth, Alopex lagopus, Vulpes vulpes, V corsac.
сведения об авторе: Нанова Ольга Геннадьевна - науч. сотр. Научно-исследовательского зоологического музея МГУ имени М.В. Ломоносова, отдел териологии, канд. биол. наук (nanova@mail.ru).
